Два субкомпартмента гладкого эндоплазматического ретикулума в перисинаптических отростках астроцитов: ультраструктура и распределение в синапсах гиппокампа и неокортекса

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Перисинаптические отростки астроцитов, участвуя в работе трехчастного синапса, отвечают на его активацию локальной деполяризацией с высвобождением ионов кальция из внутриклеточных депо в узлах ветвления отростков и проявляют локальные или генерализованные кальциевые события. Однако по результатам первых электронно-микроскопических исследований сформировалось мнение, что терминальные ламеллы астроцитов лишены каких-либо органелл, включая основное депо ионов кальция астроцитов - цистерны гладкого эндоплазматического ретикулума (sER). Анализ цистерн гладкого эндоплазматического ретикулума действительно может быть ограничен их слабым электронным контрастом, исследованием астроцитарных отростков на одиночных срезах и недостаточным оптическим разрешением используемых приборов. В данной работе с использованием просвечивающей электронной микроскопии и 3D-реконструкции на серийных срезах мы провели анализ отростков астроцитов в синапсах гиппокампа и коры мозга мыши. В результате усиления контраста элементарных мембран впервые показано, что перисинаптические отростки астроцитов с морфологией тонких веточек содержат два типа цистерн гладкого эндоплазматического ретикулума и микровезикулы. В отличие от веточек, мембранные органеллы в терминальных ламеллах представлены лишь короткими фрагментами тонких цистерн гладкого эндоплазматического ретикулума и микровезикулами, группы которых имеют тенденцию располагаться в непосредственной близости от активных зон наиболее активных синапсов. В работе обсуждается вопрос адекватности применения альтернативных методов электронной микроскопии в исследованиях астроцитарного микроокружения синапсов и структурно-функциональные аспекты компартментализации цистерн гладкой эндоплазматической сети в перисинаптических отростках астроцитов.

Об авторах

Е. А Шишкова

Институт биофизики клетки РАН - обособленное подразделение ФИЦ «Пущинский научный центр биологических исследований РАН»

Пущино Московской области, Россия

В. В Рогачевский

Институт биофизики клетки РАН - обособленное подразделение ФИЦ «Пущинский научный центр биологических исследований РАН»

Email: ckpem.icb.ras@gmail.com
Пущино Московской области, Россия

Список литературы

  1. A. Reichenbach, A. Derouiche, and F. Kirchhoff, Brain Res. Rev., 63, 11 (2010).
  2. B. S. Khakh and M. V. Sofroniew, Nature Neuroscience, 18, 942 (2015).
  3. M. Arizono, V. V. G. K. Inavalli, A. Panatier, et al., Nature Commun., 11, 1906 (2020).
  4. M. Armbruster, S. Naskar, J. P. Garcia, et al., Nature Neurosci., 25, 607 (2022).
  5. J. SpaCek and A. R. Lieberman, J. Cell Sci., 46, 129 (1980).
  6. J. SpaCek and K. M. Harris, J. Neurosci., 17, 190 (1997).
  7. Y. Wu, C. Whiteus, C. S. Xue, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 114,E4859 (2017).
  8. J. SpaCek, Anat. Embryol., 171, 235 (1985).
  9. J. SpaCek and K. M. Harris, J.Comp. Neurol., 393, 58 (1998).
  10. R. Ventura and K. M. Harris, J. Neurosci., 19, 6897 (1999).
  11. M. A. Xu-Friedman, K. M. Harris, and W. G. Regehr, J. Neurosci., 21, 6666 (2001).
  12. C. Genoud, C. Quairiaux, and P. Steiner, PLoS Biol., 4, e343 (2006).
  13. M. R. Witcher, S. A. Kirov, and K. M. Harris, Glia, 55, 13 (2007).
  14. K. Chounlamountry and J.-P. Kessler, Glia, 59, 655 (2011).
  15. M. Bellesi, L. de Vivo, G. Tononi, et al., BMC Biol., 13, 66 (2015).
  16. P. Bezzi, V. Gundersen, J. L. Galbete, et al., Nature Neurosci., 7, 613 (2004).
  17. L. H. Bergersen, C. Morland, L. Ormel, et al., Cereb Cortex, 22, 1690(2012).
  18. I. Patrushev, N. Gavrilov, V. Turlapov, et al., Cell Calcium, 54, 343 (2013).
  19. M. J. Karnovsky, In Abstr. Book of the 11th Annual Meet. of the American Society for Cell Biology, Abstracts 284, 146 (1971).
  20. A. M. Seligman, H. L. Wasserkrug, and J. S. Hanker, J. Cell Biol., 30, 424 (1966).
  21. B. Fernandez, I. Suarez, and G. Gonzalez, Anat. Anz., 156, 31 (1984).
  22. A. Semyanov and A. Verkhratsky, Trends Neurosci., 44, 781 (2021).
  23. Y. Oe, O. Baba, H. Ashida, et al., Glia, 64, 1532 (2016).
  24. N. Benmeradi, B. Payre, and S. L. Goodman, Microsc. Microanal. 21 (Suppl. 3), 721 (2015).
  25. T. Hanaichi, T. Sato, T. Iwamoto, et al., J. Electron Microsc. (Tokyo), 35, 304 (1986).
  26. S. Saalfeld, R. Fetter, A. Cardona, et al., Nature Methods, 9, 717 (2012).
  27. J. C. Fiala, K. M. Harris, J. Microsc., 202, Pt 3, 468 (2001).
  28. J. C. Fiala, J. Microsc., 218 (Pt 1), 52 (2005).
  29. W. C. De Bruijn, J. Ultrastruct. Res., 42, 29 (1973).
  30. L. A. Langford and R. E. Coggeshall, Anat. Rec., 197, 297 (1980).
  31. E. A. Shishkova, I. V. Kraev, and V. V. Rogachevsky, Biophysics, 67, 5, 752 (2022).
  32. P. Drochmans, J. Ultrastruct. Res., 6, 141 (1962).
  33. J. P. Revel, J. Histochem. Cytochem., 12, 104 (1964).
  34. L.-E. Thornell, J. Ultrastruct. Res., 49, 157 (1974).
  35. C. Prats, T. E. Graham, and J. Shearer, J. Biol. Chem., 293, 19, 7089 (2018).
  36. K. K. Rybicka, Tissue Cell, 28, 3, 253 (1996).
  37. M. L. Entman, S. S. Keslensky, A. Chu, et al., J. Biol. Chem., 255, 13, 6245 (1980).
  38. Y. Hirata, M. Atsumi, Y. Ohizumi, et al., Biochem. J., 371, 81 (2003).
  39. C. Lavoie, L. Roy, J. Lanoix, et al., Prog Histochem Cytochem., 46, 1 (2011).
  40. M. S. Muller, R. Fox, A. Schousboe, et al., Glia, 62, 526 (2014).
  41. S. P. J. Brooks, B. J. Lampi, and C. G. Bihun, Contemp. Top. Lab. Anim. Sci., 38, 19 (1999).
  42. C. W. Scouten, R. O'Connor, and M. Cunningham, J. Microsc. Today, 14, 3, 26 (2006).
  43. R. Kasukurthi, M. J. Brenner, Amy M. Moore, et al., J. Neurosci. Methods, 184, 303 (2009).
  44. S. R. Nelson, D. W. Schulz, J V. Passonneau, et al., J. Neurochem., 15, 1271 (1968).
  45. F D. Morgenthaler, D. M. Koski, R. Kraftsik, et al., Neurochem.Int., 48, 616 (2006).
  46. L. F. Obel, M. S. Muller, A. B. Walls, et al., Front. Neuroenergetics, 4, 3, 1 (2012).
  47. J. S. Coggan, D. Keller, C. Calo, et al., PLoS Comput. Biol., 14, 8, e1006392 (2018).
  48. O. H. Lowry, J. V. Passonneau, F. X. Hasselberger, et al., J. Biol. Chem., 239, 18 (1964).
  49. H. Watanabe and J. V. Passonneau, Brain Res., 66, 147 (1974).
  50. R. A. Swanson, S. M. Sagar, and F R. Sharp, Neurol. Res., 11, 24 (1989).
  51. R. A. Swanson, M. M. Morton, S. M. Sagar, et al., Neuroscience, 51, 2, 451 (1992).
  52. T. Matsui, T. Ishikawa, H. Ito, et al., J. Physiol., 590, 607 (2012).
  53. M. K. Brewer and M. S. Gentry, in Advances in Neurobiology, 23: Brain Glycogen Metabolism (Springer Nature Switzerl and AG, 2019), pp. 17-81.
  54. J. Hirrlinger, S. Hulsmann, and F Kirchhoff, Eur. J. Neurosci., 20, 2235 (2004).
  55. Y. Bernardinelli, J. Randall, E. Janettet al., Curr. Biol., 24, 1679 (2014).
  56. G. R. Login and A. M. Dvorak, Histochem. J., 20, 373 (1988).
  57. G. R. Login and A. M. Dvorak, The Microwave Tool Book (Beth Israel Hospital, 1994).
  58. F.E. Jensen and K.M. Harris, J. Neurosci. Methods, 29, 217 (1989).
  59. M. A. Sullivan, S. T. N. Aroney, S. Li, et al., Biomacromolecules, 15, 660 (2014).
  60. T. Satoh, C. A. Ross, A. Villa, et al., J. Cell Biol., 111, 615 (1990).
  61. N. Holbro, A. Grunditz, and T. G. Oertner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106, 15055 (2009).
  62. P. Jedlicka, A. Vlachos, S. W. Schwarzacher, et al., Behav. Brain Res., 192, 12 (2008).
  63. K. Takei, H. Stukenbrok, A. Metcalf, et al., J. Neurosci., 12, 489 (1992).
  64. A. H. Sharp, P. S. McPherson, T. M. Dawson, et al., J. Neurosci., 13, 3051 (1993).
  65. H. Shimizu, M. Fukaya, and M. Yamasaki, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 105, 11998 (2008).
  66. R. Barzan, F. Pfeiffer, and M. Kukley, Front. Neurosci., 10, 135 (2016).
  67. J.-P. Mothet, L. Pollegioni, G. Ouanounou, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 5606 (2005).
  68. Y. Du, S. Ferro-Novick, and P. Novick, J. Cell Sci., 117,2871 (2004).
  69. J. Espadas, D. Pendin, R. Bocanegra, et al., Nature Commun., 10, 5327 (2019).
  70. S. Wang, H. Tukachinsky, F. B. Romano, et al., eLife, 5, e18605 (2016).
  71. J. D. Lindsey and M. H. Ellisman, J. Neurosci., 5, 12, 3135 (1985).
  72. N. Rismanchi, C. Soderblom, J. Stadler, et al., Hum. Mol. Genet., 17, 11, 1591 (2008).
  73. X. Hu and F. Wu, Prot. Cell, 6, 4, 307 (2015).
  74. M. Krzisch, S. G. Temprana, L. A. Mongiat, et al., Brain Struct. Funct., 220, 4, 2027 (2015).
  75. G. Mattews, Neuron, 44, 223 (2004).
  76. R. G. Parton and K. Simons, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 8, 185 (2007).
  77. N. J. Willmott, K. Wong, and A. J. Strong, J. Neurosci., 20, 5, 1767 (2000).
  78. X. Hua, E. B. Malarkey, V. Sunjara, et al., J. Neurosci. Res., 76, 86 (2004).
  79. M. W. Sherwood, M. Arizono, C. Hisatsune, et al., Glia, 65, 3, 502 (2017).
  80. E. Shigetomi, S. Patel, and B. S. Khakh, Trends Cell Biol., 26, 4, 300 (2016).
  81. J. Meldolesi and T. Pozzan, J. Cell Biol., 21, 142, 1395 (1998).
  82. Y. Takumi, V. Ramirez-Leon, P. Laake, et al., Nature Neurosci., 2, 7, 618 (1999).
  83. M. G. Stewart, N. I. Medvedev, V. I. Popov, et al., Eur. J. Neurosci., 21, 3368 (2005).
  84. V. I. Popov, N. I. Medvedev, I. V. Patrushev, et al., Neuroscience, 149, 549 (2007).
  85. A. Plata, A. Lebedeva, P. Denisov, et al., Front. Mol. Neurosci., 11, 215 (2018).
  86. A. Matus, Curr. Opin. Neurobiol., 15, 76 (2005).
  87. A. J. G. D. Holtmaat, J. T. Trachtenberg, L. Wilbrecht, et al., Neuron, 45, 279 (2005).
  88. A. H. Cornell-Bell, P. G. Thomas, and S. J. Smith, Glia, 3, 322 (1990).
  89. M. E. Brown and P. C. Bridgman, J. Neurobiol., 58, 1, 118 (2004).
  90. S. J. Stachelek, R. A. Tuft, L. M. Lifschitz, J. Biol. Chem., 276, 35652 (2001).
  91. C. Cali, J. Baghabra, D.J. Boges, et al., J.Comp. Neurol., 524, 23 (2016).
  92. M. Bellesi, L. de Vivo, S. Koebe, et al., Front. Cell Neurosci., 12, 308 (2018).

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2023