Биомаркеры стресса у массовых прибрежных амфипод и двустворчатых моллюсков в условиях градиента солености и загрязнения (Белое море)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Исследования биохимических показателей водных организмов важны для понимания механизмов их адаптивных реакций в ответ на воздействие факторов среды. Они также используются в комплексной оценке качества водной среды при воздействии, прежде всего антропогенном загрязнении. Целью работы является сравнительное изучение биохимических показателей морских беспозвоночных, отражающих нейротоксическое воздействие, процесс антиоксидантной защиты и функционирование системы биотрансформации. Эти показатели принято считать “биомаркерами стресса” водных организмов. В качестве модельных были выбраны широко распространенные беломорские виды: Gammarus oceanicus (Amphipoda: Malacostraca), Mytilus edulis (Mytilida: Bivalvia) и Mya arenaria (Myoida: Bivalvia). В конце августа 2015–2016 гг. эти беспозвоночные были отобраны из нескольких локаций литоральной зоны Кандалакшского залива Белого моря, включая дикую литораль в условиях отсутствия видимого антропогенного влияния, и при различном уровне локального загрязнения: в отдалении от городского поселения (залив Малый Питкуль), на диком пляже в районе впадения р. Нивы, в районе порта г. Кандалакши у катерного пирса и у биостанции “Картеш”. В дополнение проведено сравнение моллюсков (M. edulis), обитающих на литорали и в сублиторали (в составе аквакультуры мидий на канатах). Наибольшие уровни энзимной активности (каталаза, глутатион-S-трансферазы) и повышенные уровни перекисного окисления липидов, показывающие состояние оксидативного стресса в организме амфипод и моллюсков, были определены для животных, живущих в устье р. Нивы и при локальном загрязнении нефтепродуктами в порту г. Кандалакши. По каждому показателю выявлены межвидовые различия в отклике на воздействие того или иного характера. Анализ главных компонент выявил две группы факторов, объясняющих 81.08% вариабельности переменных. Основным фактором влияния оказалась река, снижающая соленость воды и привносящая в море загрязняющие элементы, повышая уровни металлов (меди, цинка и свинца) в воде. Вторым важным фактором воздействия было локальное загрязнение местообитаний нефтепродуктами (моторными лодками), причем именно с этим фактором было связано изменение большего числа биохимических показателей моллюсков и амфипод, свидетельствующих о состоянии стресса организмов. Результаты настоящего исследования подтверждают полезность применения биохимических показателей для оценки состояния морских беспозвоночных в условиях влияния стрессовых факторов среды, включая загрязнение, и высокую индикаторную значимость примененных биомаркеров.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Н. А. Березина

Зоологический институт РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: nadezhda.berezina@zin.ru
Россия, Университетская наб., 1, Санкт-Петербург, 199034

Список литературы

  1. Бергер В.Я., 1986. Адаптации морских моллюсков к изменениям солености среды. Л.: Наука. 218 с.
  2. Кабдрахманова Г.Б., Утепкалиева А.П., 2018. О роли экотоксикантов в развитии нейротоксикозов // West Kazakhstan Med. J. № 57 (1). С. 29–36.
  3. Ковыршина Т., Руднева И., 2014. Холинэстеразы рыб как биомаркеры загрязнения морской среды пестицидами // Междунар. сельскохоз. журн. № 3. С. 38–42.
  4. Немова Н.Н., Высоцкая Р.У., 2004. Биохимическая индикация состояния рыб. М.: Наука. 316 с.
  5. Немова Н.Н., Мещерякова О.В., Лысенко Л.А., Фокина Н.Н., 2014. Оценка состояния водных организмов по биохимическому статусу // Тр. КарНЦ РАН. № 5. С. 18–29.
  6. Сухаренко Е.В., Недзвецкий В.С., Кириченко С.В., 2017. Биомаркеры нарушений метаболизма двустворчатых моллюсков в условиях загрязнения среды обитания продуктами переработки нефти // Biosyst. Divers. V. 25. № 2. P. 113–118. https://doi.org/10.15421/011717
  7. Филатов Н., Тержевик А., Дружинин П., 2011. Беломорье – регион решения арктических задач // Aрктика: экология и экономика. № 2. С. 90–101.
  8. Фокина Н.Н., Нефедова З.А., Немова Н.Н., 2011. Биохимические адаптации морских двустворчатых моллюсков к аноксии (обзор) // Тр. КарНЦ РАН. № 3. С. 121–130.
  9. Хочачка П., Сомеро Дж., 1988. Стратегия биохимической адаптации. М.: Мир. 586 с.
  10. Чуйко Г.М., 2017. Биомаркеры в системе оценки токсического воздействия на гидробионтов и в экологическом мониторинге водных экосистем // Вода Magazine. № 7 (119). С. 26–29.
  11. Amer N.R., Lawler S.P., Zohdy N.M., Younes A., ElSayed W.M., et al., 2022. Copper exposure affects anti-predatory behaviour and acetylcholinesterase levels in Culex pipiens (Diptera, Culicidae) // Insects. V. 13. № 12. Art. 1151. https://doi.org/10.3390/insects13121151
  12. Berezina N.A., 2023. Energy metabolism of crustaceans (Amphipoda) from the northern populations (White Sea Basin) // Russ. J. Ecol. V. 54. P. 62–69. https://doi.org/10.1134/S1067413623010022
  13. Berezina N.A., Lehtonen K.K., Ahvo A., 2019. Coupled application of antioxidant defense response and embryo development in amphipod crustaceans in the assessment of sediment toxicity // Environ. Toxicol. Chem. V. 38. № 9. P. 2020–2031. http//doi.org/10.1002/etc.4516
  14. Beyer J., Green N.W., Brooks S., Allan I.J., Ruus A., et al., 2017. Blue mussels (Mytilus edulis spp.) as sentinel organisms in coastal pollution monitoring: A review // Mar. Environ. Res. V. 130. P. 338–365. http//doi.org/10.1016/j.marenvres.2017.07.024
  15. Binelli A., Ricciardi F., Riva C., Provini A., 2006. New evidences for old biomarkers: Effects of several xenobiotics on EROD and AChE activities in zebra mussel (Dreissena polymopha) // Chemosphere. V. 62. P. 510–519. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2005.06.033
  16. Bradford M.M., 1976. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Ann. Biochem. V. 72. P. 248–254. http//doi.org/10.1006/abio.1976.9999
  17. Cajaraville M.P., Bebianno M.J., Blasco J., Porte C., Sarasquete C., Viarengo A., 2000. The use of biomarkers to assess the impact of pollution in coastal environments of the Iberian Peninsula: A practical approach // Sci. Total Environ. V. 247. P. 295–311. https://doi.org/10.1016/s0048-9697(99)00499-4
  18. Camus L., Birkely S.R., Jones M.B., Børseth J.F., Grøsvik B.E., et al., 2003. Biomarker responses and PAH uptake in Mya truncate following exposure to oil-contaminated sediment in an Arctic fjord (Svalbard) // Sci. Total Environ. V. 308. P. 221–234. https://doi.org/10.1016/S0048-9697(02)00616-2
  19. Chevin L.-M., Lande R., Mace G.M., 2010. Adaptation, plasticity, and extinction in a changing environment: Towards a predictive theory // PLoS Biol. V. 8. № 4. Art. e1000357. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1000357
  20. Claiborne A., 1985. Catalase activity // CRC Handbook of Methods for Oxygen Radical Research / Ed. Greenwald R.A. Boca Raton: CRC Press. P. 283–284.
  21. Cobelo-García A., Millward G.E., Prego R., Lukashin V., 2006. Metal concentrations in Kandalaksha Bay, White Sea (Russia) following the spring snowmelt // Environ. Pollut. V. 143. P. 89–99. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2005.11.006
  22. Dietz R., Letcher R.J., Desforges J.-P. et al., 2019. Current state of knowledge on biological effects from contaminants on arctic wildlife and fish // Sci. Total Environ. V. 696. Art. 133792. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.133792
  23. Ellman G.L., Courtney K.D., Andres V., Featherstone R.M., 1961. A new and rapid colorimetric determination of acetylcholinesterase activity // Biochem. Pharmacol. V. 7. P. 88–95. https://doi.org/10.1016/10.1016/0006-2952(61)90145-9
  24. Fokina N.N., Bakhmet I.N., Shklyarevich G.A., Nemova N.N., 2014. Effect of seawater desalination and oil pollution on the lipid composition of blue mussels Mytilus edulis L. from the White Sea // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 110. P. 103–109. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2014.08.010
  25. Frasco M.F., Fournier D., Carvalho F., Guilhermino L., 2005. Do metals inhibit acetylcholinesterase (AchE)? Implementation of assay conditions for the use of AchE activity as a biomarker of metal toxicity // Biomarkers. V. 10. P. 360–375. https://doi.org/10.1080/13547500500264660
  26. Freitas R., Costa E., Velez C., Santos J., Lima A., et al., 2012. Looking for suitable biomarkers in benthic macroinvertebrates inhabiting coastal areas with low metal contamination: Comparison between the bivalve Cerastoderma edule and the polychaete Diopatra neapolitana // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 75. № 1. P. 109–118. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2011.08.019
  27. Golovanova I.L., Golovanov V.K., Chuiko G.M., Podgornaya V.A., Aminov A.I., 2019. Effects of roundup herbicide at low concentration and of thermal stress on physiological and biochemical parameters in Amur Sleeper Perccottus glenii Dybowski juveniles // Inland Water Biol. V. 12. № 4. P. 462–469. https://doi.org/10.1134/S1995082919040059
  28. Gostyukhina O.L., Kladchenko E.S., Chelebieva E.S., Tkachuk A.A., Lavrichenko D.S., Andreyeva A.Y., 2023. Short-time salinity fluctuations are strong activators of oxidative stress in Mediterranean mussel (Mytilus galloprovincialis) // Ecol. Montenegrina. V. 63. P. 46–58. https://doi.org/10.37828/em.2023.63.5
  29. Gray J.S., Elliott M., 2009. Ecology of Marine Sediments: From Science to Management. 2nd ed. Oxford: Oxford Univ. Press. 225 р.
  30. Habig W.H., Pabst M.J., Jakoby W.B., 1974. Glutathione S-transferases. The first step in mercapturic acid formation // J. Biol. Chem. V. 249. P. 7130–7139.
  31. Havelková M., Randak T., Blahová J., Slatinská I., Svobodová Z., 2008. Biochemical markers for the assessment of aquatic environment contamination // Interdiscip. Toxicol. V. 1. P. 169–181. https://doi.org/10.2478/v10102-010-0034-y
  32. Huang Y., Tang H., Jin J., Fan M., Chang A.K., Ying X., 2020. Effects of waterborne cadmium exposure on its internal distribution in Meretrix meretrix and detoxification by metallothionein and antioxidant enzymes // Front. Mar. Sci. V. 7. Art. 502. https://doi.org/10.3389/fmars.2020.00502
  33. Kim Y.H., Lee S.H., 2018. Invertebrate acetylcholinesterases: Insights into their evolution and non-classical functions // J. Asia Pac. Entomol. V. 21. P. 186–195. https://doi.org/10.1016/j.aspen.2017.11.017
  34. Klimova Y.S., Chuiko G.M., Gapeeva M.V., Pesnya D.S., Ivanova E.I., 2019. The use of oxidative stress parameters of bivalve mollusks Dreissena polymorpha (Pallas, 1771) as biomarkers for ecotoxicological assessment of environment // Inland Water Biol. V. 12. № S2. P. 88–95. https://doi.org/10.1134/S1995082919060063
  35. Kwok C.-T., Van de Merwe J., Chiu J., Wu R., 2012. Antioxidant responses and lipid peroxidation in gills and hepatopancreas of the mussel Perna viridis upon exposure to the red-tide organism Chattonella marina and hydrogen peroxide // Harmful Algae. V. 13. P. 40–46. https://doi.org/10.1016/j.hal.2011.10.001
  36. Lehtonen K.K., Leiniö S., Schneider R., Leivuori M., 2006. Biomarkers of pollution effects in the bivalves Mytilus edulis and Macoma balthica collected from the southern coast of Finland (Baltic Sea) // Mar. Ecol. Prog. Ser. V. 322. P. 155–168. https://doi.org/10.3354/meps322155
  37. Leiniö S., Lehtonen K.K., 2005. Seasonal variability in biomarkers in the bivalves Mytilus edulis and Macoma balthica from the northern Baltic Sea // Comp. Biochem. Physiol. C. Toxicol. Pharmacol. V. 140. P. 408–421. https://doi.org/10.1016/j.cca.2005.04.005
  38. Lushchak V.I., 2011. Environmentally induced oxidative stress in aquatic animals // Aquat. Toxicol. V. 101. P. 13–30. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2010.10.006
  39. Lysenko L., Kantserova N., Käiväräinen E., Krupnova M., Shklyarevich G., Nemova N., 2014. Biochemical markers of pollutant responses in macrozoobenthos from the White Sea: Intracellular proteolysis // Mar. Environ. Res. V. 96. P. 38–44. https://doi.org/10.1016/j.marenvres.2014.01.005
  40. Mennillo E., Casu V., Tardelli F., De Marchi L., Freitas R., Pretti C., 2017. Suitability of cholinesterase of polychaete Diopatra neapolitana as biomarker of exposure to pesticides: In vitro characterization // Comp. Biochem. Physiol. C. Toxicol. Pharmacol. V. 191. P. 152–159. https://doi.org/10.1016/j.cbpc.2016.10.007
  41. Nunes B., 2011. The use of cholinesterases in ecotoxicology // Rev. Environ. Contam. Toxicol. V. 212. P. 29–59. https://doi.org/10.1007/978-1-4419-8453-1_2
  42. Nunes B.S., Travasso R., Gonçalves F., Castro B.B., 2015. Biochemical and physiological modifications in tissues of Sardina pilchardus: Spatial and temporal patterns as a baseline for biomonitoring studies // Front. Environ. Sci. V. 3. Art. 7. https://doi.org/10.3389/fenvs.2015.00007
  43. Ohkawa H., Ohishi N., Yagi K., 1979. Assay for lipid peroxides in animal tissues by thiobarbituric acid reaction // Ann. Biochem. V. 95. P. 351–358. https://doi.org/10.1016/0003-2697(79)90738-3
  44. Regoli F., 1998. Trace metals and antioxidant enzymes in gills and digestive gland of the Mediterranean mussel Mytilus galloprovincialis // Arch. Environ. Contam. Toxicol. V. 34. P. 48–63. https://doi.org/10.1007/s002449900285
  45. Seen S., 2021. Chronic liver disease and oxidative stress – a narrative review // Expert Rev. Gastroenterol. Hepatol. V. 15. P. 1021–1035. https://doi.org/10.1080/17474124.2021.1949289
  46. Timbrell J.A., 1998. Biomarkers in toxicology // Toxicology. V. 129. P. 1–12. https://doi.org/10.1016/S0300-483X(98)00058-4
  47. Timofeyev M.A., 2006. Antioxidant enzyme activity in endemic Baikalean versus Palaearctic amphipods: tagma- and size-related changes // Comp. Biochem. Physiol. B. Biochem. Mol. Biol. V. 143. № 3. P. 302–308. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2005.12.001
  48. Turja R., Sanni S., Stankevičiūtė M., Butrimavičienė L., Devier M-H., et al., 2020. Biomarker responses and accumulation of polycyclic aromatic hydrocarbons in Mytilus trossulus and Gammarus oceanicus during exposure to crude oil // Environ. Sci. Pollut. Res. V. 27. P. 15498–15514. https://doi.org/10.1007/s11356-020-07946-7
  49. Viarengo А., 1991. Seasonal variations in the antioxidant defence systems and lipid peroxidation of the digestive gland of mussels // Comp. Biochem. Physiol. C. Comp. Pharmacol. V. 100. № 1–2. P. 187–190. https://doi.org/10.1016/0742-8413(91)90151-i
  50. Won E.J., Rhee J.S., Kim R.O., Ra K., Kim K.T., et al., 2012. Susceptibility to oxidative stress and modulated expression of antioxidant genes in the copper-exposed polychaete Perinereis nuntia // Comp. Biochem. Physiol. C. Toxicol. Pharmacol. V. 155. № 2. P. 344–351. https://doi.org/10.1016/j.cbpc.2011.10.002

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Карта-схема района исследования с указанием мест отбора материала.

Скачать (352KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Активность каталазы (КАТ, мкмоль/мин протеин) у трех изученных видов (M. edulis, M. аrenaria и G. оceanicus) на биостанции “Картеш” (1 и 2) в сентябре 2015 г. и в Кандалакшском заливе в начале августа 2016 г. (3–6). Статистическая различия между участками показаны в табл. 2 при р < 0.05.

Скачать (97KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Активность глутатион-S-трансферазы (ГSТ, нмоль/мин протеин) у трех изученных видов (M. edulis, M. arenaria и G. oceanicus) на биостанции “Картеш” (1 и 2) в сентябре 2015 г. и в Кандалакшском заливе в начале августа 2016 г. (3–6). Статистическая различия между участками показаны в табл. 2 при р < 0.05.

Скачать (100KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Показатели активности перекисного окисления липидов (ПОЛ, нмоль ТБАР/г сырой массы) у трех изученных видов (M. edulis, M. arenaria и G. oceanicus) на биостанции “Картеш” (1 и 2) в сентябре 2015 г. и в Кандалакшском заливе в начале августа 2016 г. (3–6). Статистические различия между участками показаны в табл. 2 при р < 0.05.

Скачать (86KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Активность АХЭ (нмоль/мин мг протеина) у трех изученных видов (M. edulis, M. arenaria и G. oceanicus) на биостанции “Картеш” (1 и 2) в сентябре 2015 г. и в Кандалакшском заливе в начале августа 2016 г. (3–6). Статистическая различия между участками показаны в табл. 2 при р < 0.05.

Скачать (88KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Анализ главных компонент и связанность переменных по двум основным факторам. 1 – КАТ G.o., 2 – КАТ M.e., 3 – КАТ M.a., 4 – ГST G.o., 5 – ГST M.e., 6 – ГST M.a., 7 – ПОЛ G.o., 8 – ПОЛ M.e., 9 – ПОЛ M.a., 10 – АХЭ G.o., 11 – АХЭ M.e., 12 – АХЭ M.a., 13 – соленость воды, 14 – нефтепродукты, 15 – Cu, 16 – Zn, 17 – Cd, 18 – Pb. Обозначения для видов: G.o. – Gammarus oceanicus, M.e. – Mytilus edulis, M.a. – Mya arenaria. Переменные: Active – активные, Suppl. – дополнительные.

Скачать (139KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024