Движение хлоропластов в клетках мезофилла Pinus sylvestris (Pinaceae) инициируется низкой температурой: SBF SEM 3D-реконструкция

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Вечнозеленые виды умеренной зоны приспосабливаются к сезонному климату за счет реорганизации структуры клеток мезофилла, включая передвижение хлоропластов как фотозащитную реакцию. Однако фактор, вызывающий структурные изменения, до сих пор остается неизученным. С целью выявления особенностей расположения хлоропластов в течение годового цикла и влияния температуры на их движение было изучено строение клеток мезофилла Pinus sylvestris, выращиваемых в открытом и закрытом грунте. Серийная блочная сканирующая электронная микроскопия (SBF SEM) использовалась для трехмерной реконструкции клеток мезофилла, чтобы показать пространственное положение и изменение формы хлоропластов. Выявлено, что в течение вегетационного периода хлоропласты имеют хорошо развитую тилакоидную систему, располагаются вдоль клеточной стенки и занимают преимущественно ту часть клеточной стенки, которая обращена к межклетникам. Движение хлоропластов начинается в октябре-ноябре, а зимой они группируются в складках клеток мезофилла. В это время тилакоидная система перестраивается и состоит преимущественно из длинных cдвоенных тилакоидов и мелких гран. 3D-реконструкция показывает, что хлоропласты ориентированы в случайном порядке, увеличивают объем стромы и образуют множественные выпячивания, заполненные стромой, которые можно распознать как стромулы. У растений, выращенных в условиях оранжереи, сезонная реорганизация ультраструктуры мезофилла не происходит, что позволяет предположить, что именно низкие температуры, но не фотопериод и качество света, индуцируют сезонное движение хлоропластов в мезофилле P. sylvestris. Мы подтверждаем, что 3D-реконструкция является мощным инструментом в изучении изменений положения и формы хлоропластов, вызванных низкой температурой.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Н. К. Котеева

Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: nkoteyeva@binran.ru
Россия, 197022, Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2

А. Н. Иванова

Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН; Санкт-Петербургский государственный университет

Email: nkoteyeva@binran.ru
Россия, 197022, Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2; 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., 7–9

Т. А. Борисенко

Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН; Санкт-Петербургский государственный университет

Email: nkoteyeva@binran.ru
Россия, 197022, Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2; 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., 7–9

М. С. Тарасова

Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН; Санкт-Петербургский государственный университет

Email: nkoteyeva@binran.ru
Россия, 197022, Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2; 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., 7–9

O. Е. Миргородская

Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН

Email: nkoteyeva@binran.ru
Россия, 197022, Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2

Е. В. Вознесенская

Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН

Email: nkoteyeva@binran.ru
Россия, 197022, Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2

Список литературы

  1. Andersson B., Anderson J.M. 1980. Lateral heterogeneity in the distribution of chlorophyll-protein complexes of the thylakoid membranes of spinach chloroplasts. – Biochimica et Biophysica Acta (BBA). – Bioenergetics. 593 (2): 427–440. https://doi.org/10.1016/0005-2728(80)90078-X
  2. Arora R., Taulavuori K. 2016. Increased risk of freeze damage in woody perennials VIS-À-VIS climate change: Importance of deacclimation and dormancy response. – Frontiers in Environmental Science. 4 (44). https://doi.org/10.3389/fenvs.2016.00044
  3. Bigras F., Ryyppö A., Lindström A., Stattin E. 2001. Cold acclimation and deacclimation of shoots and roots of conifer seedlings. – In: Conifer Cold Hardiness. Tree Physiology. P. 57–88. https://doi.org/10.1007/978-94-015-9650-3_3
  4. Brunkard J.O., Runkel A.M., Zambryski P.C. 2015. Chloroplasts extend stromules independently and in response to internal redox signals. – Proc. Natl. Acad. Sci. 112 (32): 10044–10049. https://doi.org/10.1073/pnas.1511570112
  5. Chabot J., Chabot B. 1975. Developmental and seasonal patterns of mesophyll ultrastructure in Abies balsamea. – Can. J. Bot. 53 (3): 259–304. https://doi.org/10.1139/b75-037
  6. Chang C.Y.-Y., Bräutigam K., Hüner N.P.A., Ensminger I. 2021. Champions of winter survival: cold acclimation and molecular regulation of cold hardiness in evergreen conifers. – New Phytol. 229 (2): 675–691. https://doi.org/10.1111/nph.16904
  7. Crosatti C., Rizza F., Badeck F.W., Mazzucotelli E., Cattivelli L. 2013. Harden the chloroplast to protect the plant. – Physiol. Plant. 147 (1): 55–63. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2012.01689.x
  8. Demmig-Adams B., Cohu C.M., Muller O., Adams W.W. 2012. Modulation of photosynthetic energy conversion efficiency in nature: from seconds to seasons. – Photosynth. Res. 113 (1): 75–88. https://doi.org/10.1007/s11120-012-9761-6
  9. Demmig-Adams B., Muller O., Stewart J.J., Cohu C.M., Adams W.W. 2015. Chloroplast thylakoid structure in evergreen leaves employing strong thermal energy dissipation. – Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology. 152: 357–366. https://doi.org/10.1016/j.jphotobiol.2015.03.014
  10. Duman J.G., Wisniewski M.J. 2014. The use of antifreeze proteins for frost protection in sensitive crop plants. – Environ. Exp. Bot. 106: 60–69. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2014.01.001
  11. Earles J.M., Buckley T.N., Brodersen C.R., Busch F.A., Cano F.J., Choat B., Evans J.R., Farquhar G.D., Harwood R., Huynh M., John G.P., Miller M.L., Rockwell F.E., Sack L., Scoffoni C., Struik P.C., Wu A., Yin X., Barbour M.M. 2019. Embracing 3D complexity in leaf carbon–water exchange. – Trends Plant Sci. 24 (1): 15–24. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2018.09.005
  12. Ebel B., Hamelmann U., Nieß C. 1990. A rapid preparation method for ultrastructural investigations of conifer needles. – J. Microsc. 160 (1): 67–74. https://doi.org/10.1111/j.1365-2818.1990.tb03048.x
  13. Ensminger I., Busch F., Huner N.P.A. 2006. Photostasis and cold acclimation: sensing low temperature through photosynthesis. – Physiol. Plant. 126 (1): 28–44. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00627.x
  14. Ensminger I., Berninger F., Streb P. 2012. Response of photosynthesis to low temperature. – In: Terrestrial Photosynthesis in a Changing Environment: A Molecular, Physiological, and Ecological Approach. Cambridge. P. 272–289. https://doi.org/10.1017/CBO9781139051477.022
  15. Evans J.R. 2021. Mesophyll conductance: walls, membranes and spatial complexity. – New Phytol. 229 (4): 1864–1876. https://doi.org/10.1111/nph.16968
  16. Fréchette E., Chang C.Y., Ensminger I. 2016. Photoperiod and temperature constraints on the relationship between the photochemical reflectance index and the light use efficiency of photosynthesis in Pinus strobus. – Tree Physiol. 36 (3): 311–324. ttps://doi.org/10.1093/treephys/tpv143
  17. Gusta L.V., Wisniewski M. 2013. Understanding plant cold hardiness: an opinion. – Physiologia Plantarum. 147 (1): 4–14. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2012.01611.x
  18. Guy C.L. 1990. Cold acclimation and freezing stress tolerance: role of protein metabolism. – Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41: 187–223. https://doi.org/10.1146/annurev.pp.41.060190.001155
  19. Hanson M.R., Conklin P.L. 2020. Stromules, functional extensions of plastids within the plant cell. – Curr. Opin. Plant Biol. 58: 25–32. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2020.10.005
  20. Holzinger A., Buchner O., Lütz C., Hanson M.R. 2007. Temperature-sensitive formation of chloroplast protrusions and stromules in mesophyll cells of Arabidopsis thaliana. – Protoplasma. 230 (1): 23–30. https://doi.org/10.1007/s00709-006-0222-y
  21. Howe G.T., Davis J., Jeknic Z., Chen T.H.H., Frewen B., Bradshaw H.D.J., Saruul P. 1997. Physiological and genetic approaches to studying endodormancy-related traits in Populus. – Hortscience. 34 (7): 1174–1184. https://doi.org/10.21273/HORTSCI.34.7.1174b
  22. Jian L.C., Li J.H., Li P.H. 2000. Seasonal alteration in amount of Ca2+ in apical bud cells of mulberry (Morus bombciz Koidz): an electron microscopy cytochemical study. – Tree Physiol. 20: 623–628. https://doi.org/10.1093/treephys/20.9.623
  23. Jian L.C., Li P.H., Sun L.H., Chen T.H.H. 1997. Alterations in ultrastructure and subcellular localization of Ca2+ in poplar apical bud cells during the induction of dormancy. – J. Exp. Bot. 48 (311): 1195–1207. https://doi.org/10.1093/jxb/48.6.1195
  24. Jokela A., Sarjala T., Huttunen S. 1998. The structure and hardening status of Scots pine needles at different potassium availability levels. – Trees – Structure and Function. 12: 490–498. https://doi.org/10.1007/s004680050179
  25. Kagawa T., Wada M. 1999. Chloroplast-avoidance response induced by high-fluence blue light in prothallial cells of the fern Adiantum capillus-veneris as analyzed by microbeam irradiation. – Plant Physiol. 119 (3): 917–924. https://doi.org/10.1104/pp.119.3.917
  26. Kirchhoff H. 2019. Chloroplast ultrastructure in plants. – New Phytol. 223 (2): 565–574. https://doi.org/10.1111/nph.15730
  27. Kitashova A., Schneider K., Fürtauer L., Schröder L., Scheibenbogen T., Fürtauer S., Nägele T. 2021. Impaired chloroplast positioning affects photosynthetic capacity and regulation of the central carbohydrate metabolism during cold acclimation. – Photosynth. Res. 147 (1): 49–60. https://doi.org/10.1007/s11120-020-00795-y
  28. Köhler R.H., Hanson M.R. 2000. Plastid tubules of higher plants are tissue-specific and developmentally regulated. – J. Cell Sci. 113 (Pt1): 81–89. https://doi.org/10.1242/jcs.113.1.81
  29. Koteyeva N.K. 2002. Patterns of seasonal rhythmics in ultrastructure of shoot apical meristem and mesophyll cells in Pinus sylvestris (Pinaceae). – Bot. Zhurn. 87 (11): 50–60.
  30. Kwok E.Y., Hanson M.R. 2003. Microfilaments and microtubules control the morphology and movement of non-green plastids and stromules in Nicotiana tabacum. – Plant J. 35 (1): 16–26. https://doi.org/10.1046/j.1365-313X.2003.01777.x
  31. Lee Y., Karunakaran C., Lahlali R., Liu X., Tanino K.K., Olsen J.E. 2017. Photoperiodic regulation of growth-dormancy cycling through induction of multiple bud–shoot barriers preventing water transport into the winter buds of Norway spruce. – Frontiers in Plant Science. 8. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.02109
  32. Li C., Junttila O., Palva E.T. 2004. Environmental regulation and physiological basis of freezing tolerance in woody plants. – Acta Physiol. Plant. 26 (2): 213–222. https://doi.org/10.1007/s11738-004-0010-2
  33. Lloyd A.D., Mellerowicz E.J., Riding R.T., Little C.H.A. 1996. Changes in nuclear genome size and relative ribosomal RNA gene content in cambial region cells of Abies balsamea shoots during the development of dormancy. – Can. J. Bot. 74 (2): 290–298. https://doi.org/10.1139/b96-035
  34. Martin B., Oquist G. 1979. Seasonal and experimentally induced changes in the ultrastructure of chloroplasts of Pinus silvestris. – Physiol. Plant. 46 (1): 42–49. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1979.tb03183.x
  35. Maurya J.P., Bhalerao R.P. 2017. Photoperiod- and temperature-mediated control of growth cessation and dormancy in trees: a molecular perspective. – Ann. Bot. 120 (3): 351–360. https://doi.org/10.1093/aob/mcx061
  36. Miroslavov E., Koteyeva N. 2002. Characteristic of seasonal dynamics of mesophyll cell ultrastructure in Taxus cuspidata (Taxaceae) grown out- and indoors. – Bot. Zhurn. 87: 40–49.
  37. Muravnik L.E. 2021. The structural peculiarities of the leaf glandular trichomes: a review. – In: Plant Cell and Tissue Differentiation and Secondary Metabolites: Fundamentals and Applications. Cham. P. 63–97. https://doi.org/10.1007/978-3-030-30185-9_3
  38. Öquist G., Huner N.P.A. 2003. Photosynthesis of overwintering evergreen plants. – Annu. Rev. Plant Biol. 54 (1): 329–355. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.54.072402.115741
  39. Ottander C., Campbell D., Öquist G. 1995. Seasonal changes in photosystem II organisation and pigment composition in Pinus sylvestris. – Planta. 197 (1): 176–183. https://doi.org/10.1007/BF0023995
  40. Ovsyannikov A.Y., Koteyeva N.K. 2020. Seasonal movement of chloroplasts in mesophyll cells of two Picea species. – Protoplasma. 257 (1): 183–195. https://doi.org/10.1007/s00709-019-01427-6
  41. Pomeroy M.K., Siminovitch D. 1971. Seasonal cytological changes in secondary phloem parenchyma cells in Robinia pseudoacacia in relation to cold hardiness. – Can. J. Bot. 49 (5): 787–795. https://doi.org/10.1139/b71-118
  42. Sagisaka S., Kuroda H. 1991. Changes in the ultrastructure of plastids after breaking of dormancy in perennials. – Agric. Biol. Chem. 55 (6): 1671–1673. https://doi.org/10.1080/00021369.1991.10870811
  43. Sauter J.J., Wisniewski M.E., Witt W. 1996. Interrelationships between ultrastructure, sugar levels, and frost hardiness of ray parenchyma cells during frost acclimation and deacclimation in poplar (Populus x canadensis Moench [Robusta]) wood. – J. Plant Physiol. 149: 451–461. https://doi.org/10.1016/S0176-1617(00)80239-4
  44. Savitch L.V., Leonardos E.D., Krol M., Jansson S., Grodzinski B., Huner N.P.A., Öquist G. 2002. Two different strategies for light utilization in photosynthesis in relation to growth and cold acclimation. – Plant Cell Environ. 25 (6): 761–771. https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.2002.00861.x
  45. Senser M., Schötz F., Beck E. 1975. Seasonal changes in structure and function of spruce chloroplasts. – Planta. 126 (1): 1–10. https://doi.org/10.1007/BF00389354
  46. Soikkeli S. 1978. Seasonal changes in mesophyll ultrastructure of needles of Norway spruce (Picea abies). – Can. J. Bot. 56 (16): 1932–1940. https://doi.org/10.1139/b78-231
  47. Soikkeli S. 1980. Ultrastructure of the mesophyll in Scots pine and Norway spruce seasonal variation and molarity of the fixative buffer. – Protoplasma. 103 (3): 241–252. https://doi.org/10.1007/BF01276270
  48. Steponkus P.L. 1984. Role of plasma membrane in freezing injury and cold acclimation. – Annu. Rev. Plant Physiol. 35: 543–584. https://doi.org/10.1146/annurev.pp.35.060184.002551
  49. Tanaka A. 2007. Photosynthetic activity in winter needles of the evergreen tree Taxus cuspidata at low temperatures. – Tree Physiol. 27 (5): 641–648. https://doi.org/10.1093/treephys/27.5.641
  50. Thomashow M.F. 1999. Plant cold acclimation: freezing tolerance genes and regulatory mechanisms. – Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50: 571–599. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.50.1.571
  51. Uemura M., Tominaga Y., Nakagawara C., Shigematsu S., Minami A., Kawamura Y. 2006. Responses of the plasma membrane to low temperatures. – Physiol. Plant. 126 (1): 81–89. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2005.00594.x
  52. Vogg G., Heim R., Gotschy B., Beck E., Hansen J. 1998. Frost hardening and photosynthetic performance of Scots pine (Pinus sylvestris L.). II. Seasonal changes in the fluidity of thylakoid membranes. – Planta. 204: 201–206. https://doi.org/10.1007/s004250050246
  53. Wada M., Kagawa T., Sato Y. 2003. Chloroplast movement. – Annu. Rev. Plant Biol. 54: 455–468. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.54.031902.135023
  54. Welling A., Palva E.T. 2006. Molecular control of cold acclimation in trees. – Physiol. Plant. 127 (2): 167–181. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00672.x
  55. Wiebe H.H., Al-Saadi H.A. 1976. The role of invaginations in armed mesophyll cells of pine needles. – New Phytol. 77 (3): 773–775. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1976.tb04673.x
  56. Wisniewski M., Ashworth E.N. 1986. A comparison of seasonal ultrastructural changes in stem tissues of peach (Prunus persica) that exhibit contrasting mechanisms of cold hardiness. – Botanical Gazette. 147 (4): 407–417. https://doi.org/10.1086/337608
  57. Wisniewski M., Nassuth A., Arora R. 2018. Cold hardiness in trees: A mini-review. – Frontiers in Plant Science. 9 (1394). https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01394
  58. Xin Z., Browse J. 2000. Cold comfort farm: the acclimation of plants to freezing temperatures. – Plant Cell Environ. 23 (9): 893–902. https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.2000.00611.x
  59. Yamakawa S., Kato Y., Taniguchi M., Oi T. 2023. Intracellular positioning of mesophyll chloroplasts following to aggregative movement in Setaria viridis analysed three-dimensionally with a confocal laser scanning microscope. – Flora. 306: 152364. https://doi.org/10.1016/j.flora.2023.152364
  60. Yamane K., Oi T., Taniguchi M. 2020. Three-dimensional analysis of chloroplast protrusion formed under osmotic stress by polyethylene glycol in rice leaves. – Plant Prod. Sci. 23 (2): 160–171. https://doi.org/10.1080/1343943X.2019.1709513

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Общая анатомия игл Pinus sylvestris на поперечном (А) и продольном (Б) срезах, август. En – эндодерма; Ep – эпидермис; H – гиподерма; IAS – межклеточное пространство; M – мезофилл; St - устьица; VB – сосудистый пучок. Размеры: A, B, 150 мкм.

Скачать (1MB)
Метаданные
3. Рис. 2. Последовательные поперечные срезы мезофилла Pinus sylvestris, показывающие, что клетки мезофилла простираются от гиподермы до энтодермы (помечены красной звездочкой). Общее количество срезов - 351. Порядковый номер отдельного среза указан в правом углу изображения. En – эндодерма; H – гиподерма; IAS – межклеточное пространство; M – мезофильная клетка; St – устьица. Масштаб: 50 мкм.

Скачать (3MB)
Метаданные
4. Рис. 3. Просвечивающая электронная микроскопия клеток мезофилла Pinus sylvestris, выращиваемых на открытом воздухе (A-C, F) и в помещении (D, E). A, B, D. Поперечные сечения средней плоскости клетки мезофилла в июле (A) и феврале (B, D). C, E, F. Поперечные сечения хлоропластов в июле (C) и феврале (E, F). Ch – хлоропласты; CW – клеточная стенка; DT – удвоенные тилакоиды; G – грана; N – ядро; T – танины; V – вакуоль. Шкалы: A, B, D - 10 мкм; C, E - 1 мкм; F - 0,5 мкм.

Скачать (2MB)
Метаданные
5. Рис. 4. Трехмерная реконструкция клеток мезофилла Pinus sylvestris в период вегетации (май–октябрь). А. Поперечный разрез в средней плоскости клетки. Б–Г. Трехмерная реконструкция хлоропластов, расположенных вдоль клеточной стенки, показывающая “летнее” расположение (клеточная стенка на реконструкции не представлена), вид с боковой стороны клетки (В) и вид из подкожной клетчатки (С), показывающий отсутствие хлоропластов вдоль соседних клеточных стенок (стрелки) (Г). Ch – хлоропласты; CW – клеточная стенка; N – ядро; V – вакуоль. Размеры: A–D, 10 мкм.

Скачать (3MB)
Метаданные
6. Рис. 5. Трехмерная реконструкция хлоропластов в мезофильных клетках Pinus sylvestris в зимний период (ноябрь–апрель). А. Поперечный разрез в средней плоскости клетки. B, C. Трехмерная реконструкция хлоропластов, сгруппированных в одной из долей мезофилловой клетки (клеточная стенка на реконструкции не представлена), вид с боковой стороны клетки (B) и вид из подкожной клетчатки (С). D. Трехмерная реконструкция одиночного хлоропласта, рассматриваемого с разных сторон, показывает неправильную форму и несколько выступов. Ch – хлоропласты; CW – клеточная стенка; N – ядро; V – вакуоль. Размеры: A–C, 10 мкм; D - 5 мкм.

Скачать (2MB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024