Развитие женских репродуктивных структур у видов Boechera (brassicaceae) при половом и апомиктичном способах репродукции
- Авторы: Виноградова Г.Ю.1, Синельникова Н.В.2, Ташкин К.М.3, Брюхин В.Б.1
-
Учреждения:
- Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН
- Институт биологических проблем Севера Дальневосточного отделения РАН
- Университет Чанаккале Онсекиз Март
- Выпуск: Том 108, № 12 (2023)
- Страницы: 1100-1118
- Раздел: СООБЩЕНИЯ
- URL: https://gynecology.orscience.ru/0006-8136/article/view/666409
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0006813623120104
- EDN: https://elibrary.ru/ZFORQW
- ID: 666409
Цитировать
Аннотация
Представлены результаты сравнительного эмбриологического исследования двух видов из рода Boechera (B. falcata и B. stricta), для которых характерен половой способ репродукции, и древнего природного гибрида (B. stricta × B. retrofracta) – линии М4В с апомиктичным способом репродукции. Дана детальная характеристика развития семязачатка исследуемых растений, показано значительное сходство этого процесса, а также общий план строения сформированного семязачатка: орто-кампилотропный, битегмальный, медионуцеллятный. Развитие зародышевого мешка у B. falcata и B. stricta соответствует моноспорическому Polygonum-типу; в семязачатках растений линии M4B преимущественно образуется апомиктичный нередуцированный женский гаметофит в результате диплоспории Taraxacum-типа. Небольшая часть семязачатков у этой линии формирует редуцированный зародышевый мешок с участием мейоза, но в отличие от B. falcata и B. stricta после второго мейотического деления формируется триада мегаспор, из которых функциональной является халазальная. В семязачатках апомиктичной линии М4В часто наблюдалось недоразвитие внутреннего интегумента, что скоррелировано с остановкой развития мегаспороцита и зародышевого мешка и их последующей деструкцией. Вероятно, данное нарушение связано с гибридной природой линии, а не с апомиксисом. У апомиктичной линии М4В зародыш формируется партеногенетически, но для его развития необходим эндосперм, который, по-видимому, развивается только после тройного слияния (оплодотворения слившихся полярных ядер спермием). В отсутствии эндосперма происходит гибель зародыша и остановка развития семени.
Ключевые слова
Об авторах
Г. Ю. Виноградова
Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: vinogradova-galina@binran.ru
Россия, 197022, Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2
Н. В. Синельникова
Институт биологических проблем Севера Дальневосточного отделения РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: meks_mag@mail.ru
Россия, 685000, Магадан, ул. Портовая, 18
К. М. Ташкин
Университет Чанаккале Онсекиз Март
Автор, ответственный за переписку.
Email: kmtaskin@comu.edu.tr
Турция, 17100, Чанаккале
В. Б. Брюхин
Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: vbrukhin@gmail.com
Россия, 197022, Санкт-Петербург, ул. Проф. Попова, 2
Список литературы
- Ahuja Y.R., Bhaduri P.N. 1956. The embryology of Brassica campestris var. toria. – Phytomorphology. 6: 63–67.
- Alexander P.J., Windham M.D., Beck J.B., Al-Shehbaz I.A., Allphin L., Bailey C.D. 2013. Molecular phylogenetics and taxonomy of the genus Boechera and related genera (Brassicaceae: Boechereae). – Syst. Bot. 38 (1): 192–209. https://doi.org/10.1600/036364413x661917
- Alexander P.J., Windham M.D., Beck J.B., Al-Shehbaz I.A., Allphin L., Bailey C.D. 2015. Weaving a tangled web: divergent and reticulate speciation in Boechera fendleri sensu lato (Brassicaceae; Boechereae). – Syst. Bot. 40 (2): 572–596. https://doi.org/10.1600/036364415x688745
- Aliyu O.M., Schranz E., Sharbel T.F. 2010. Quantitative variation for apomixis components in the genus Boechera. – Am. J. Bot. 97 (10): 1719–1731. https://doi.org/10.3732/ajb.1000188
- Aliyu O.M., Seifert M., Corral J.M., Fuchs J., Sharbel T.F. 2013. Copy number variation in transcriptionally active regions of sexual and apomictic Boechera demonstrates independently derived apomictic lineages. – The Plant Cell. 25 (10): 3808–3823. https://doi.org/10.1105/tpc.113.113860
- Al-Shehbaz I.A. 2005. Nomenclatural notes on Eurasian Arabis (Brassicaceae). – Novon. 15 (4): 519–524.
- Asker S.E., Jerling L. 1992. Apomixis in Plants. Boca Raton, FL. 320 p.
- Bakin E., Sezer F., Özbilen A., Kilic I., Uner B., Rayko M., Taşkin K.M., Brukhin V. 2022. Phylogenetic and expression analysis of CENH3 and APOLLO genes in sexual and apomictic Boechera species. – Plants (Basel). 11 (3): article 387 (P. 1–17). https://doi.org/10.3390/plants11030387
- [Barykina et al.] Барыкина Р.П., Веселова Т.Д., Девятов А.Г., Джалилова Х.Х., Ильина Г.М., Чубатова Н.В. 2004. Справочник по ботанической микротехнике. Основы и методы. М. 312 с.
- Batygina T.B. 2002. Ovule and seed viewed from reliability of biological systems. – In: Embryology of flowering plants. Terminology and concepts. Vol. 1. Generative organs of flower. Enfield (NH, USA). P. 214–217.
- Beck J.B., Alexander P.J., Allphin L., Al-Shehbaz I.A., Rushworth C., Bailey C.D. et al. 2012. Does hybridization drive the transition to asexuality in diploid Boechera (Brassicaceae)? – Evolution. 66 (4): 985–995. https://doi.org/10.1111/j.1558- 5646.2011.01507.x
- Beilstein M.A., Nagalingum N.S., Clements M.D., Manchester S.R., Mathews S. 2010. Dated molecular phylogenies indicate a Miocene origin for Arabidopsis thaliana. – Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 107 (43): 18724–18728. https://doi.org/10.1073/pnas.0909766107
- [Belyaeva et al.] Беляева Л.Ю., Чайка К.А., Фурса М.С. 1978. Розвиток пiляка, насiнного зачатка i гаметогенез Diplotaxis tenuifolia DC. – Укр. бот. журн. 35 (2): 175–179.
- [Belyaeva, Fursa] Беляева Л.E., Фурса Н.С. 1982. Эмбриология Alliaria officinalis (Brassicaceae). I. Формирование мужских и женских структур цветка и изучение состава их флавоноидов. – Бот. журн. 67 (7): 959–968.
- [Belyaeva, Fursa] Беляева Л.Ю., Фурса М.С. 1979. Формування чоловичих i жiночих структур квiтки Berteroa incana (L.) DC. – Укр. бот. журн. 36 (6): 574–577.
- [Belyaeva, Rodionova] Беляева Л.Е., Родионова Г.Б. 1983. Семейство Brassicaceae. – В кн.: Сравнительная эмбриология цветковых растений. Phytolaccaceae – Thymelaeaceae. Л. С. 154–164.
- Böcher T.W. 1951. Cytological and embryological studies in the amphiapomictic Arabis holboellii complex. – Det Kongelige Danske Videnskabernes Selskab. Biol. Skrif. 6: 1–59.
- Brukhin V. 2017. Molecular and genetic regulation of apomixis. – Russian Journal of Genetics. 53 (9): 943–964. https://doi.org/10.1134/S1022795417090046
- Brukhin V., Osadtchiy J.V., Florez-Rueda A.M., Sme-tanin D., Bakin E., Nobre M.S. et al. 2019. The Boechera genus as a resource for apomixis research. – Front. Plant Sci.10: article 392 (P. 1–19). https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00392
- Carman J.G., Mateo de Arias M., Gao L., Zhao X., Kowallis B., Sherwood D.A., et al. 2019. Apospory in addition to diplospory is common in Boechera where it may facilitate speciation by recombination-driven apomixis-to-sex reversals. – Front. Plant Sci. 10: article 724 (P. 1–14). https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00724
- Corral J.M., Vogel H., Aliyu O.M., Hensel G., Thiel T., Kumlehn J., et al. 2013. A conserved apomixis-specific polymorphism is correlated with exclusive exonuclease expression in premeiotic ovules of apomictic Boechera species. – Plant Physiol. 163 (4): 1660–1672. https://doi.org/10.1104/pp.113.222430
- Czapik R. 1974. Embryology of five species of the Arabis hirsuta complex. – Acta Biol. Cracov. Ser. Bot. 17: 13–25.
- [Gerassimova-Navashina] Герасимова-Навашина Е.Н. 1958. О гаметофите и об основных чертах развития и функционирования воспроизводящих элементов у покрытосеменных растений. – Проблемы ботаники. 3: 125–167.
- Hendriks K.P., Kiefer C., Al-Shehbaz I.A., Bailey C.D., van Huysduynen A.H., Nikolov L.A. et al. 2023. Global Brassicaceae phylogeny based on filtering of 1,000-gene dataset. – Current Biology. 33 (19): 4052–4068. https://doi.org/10.1016/j.cub.2023.08.026
- [Iljina] Ильина Г.М. 1962. Эмбриологическое исследование горчицы Brassica juncea (L.) Czern. – Вестник Моск. ун-та. 1: 34–45.
- Jordon-Thaden I.E., Al-Shehbaz I.A., Koch M.A. 2013. Species richness of the globally distributed, arctic–alpine genus Draba L. (Brassicaceae). – Alpine Bot. 123: 97–106. https://doi.org/10.1007/s00035-013-0120-9
- Kantama L., Sharbel T.F., Schranz M.E., Mitchell-Olds T., de Vries S., de Jong H. 2007. Diploid apomicts of the Boechera holboellii complex display large-scale chromosome substitutions and aberrant chromosomes. – Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 104 (35): 14026–14031. https://doi.org/10.1073/pnas.0706647104
- Kiefer C., Dobeš C., Koch M.A. 2009. Boechera or not? Phylogeny and phylogeography of eastern North American Boechera species (Brassicaceae). – Taxon. 58 (4): 1109–1121. https://doi.org/10.1002/tax.584005
- Kliver S., Rayko M., Komissarov A., Bakin E., Zhernakova D., Prasad K. et al. 2018. Assembly of the Boechera retrofracta genome and evolutionary analysis of apomixis-associated genes. – Genes (Basel). 9 (4): article 185 (P. 1–16). https://doi.org/10.3390/genes9040185
- Koch M.A., Bishop J., Mitchell-Olds T. 1999. Molecular systematic and evolution of Arabidopsis and Arabis. – Plant Biol. 1 (5): 529–537. https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.1999.tb00779.x
- Koch M.A., Haubold B., Mitchell-Olds T. 2000. Comparative evolutionary analysis of chalcone synthase and alcohol dehydrogenase loci in Arabidopsis, Arabis, and related genera (Brassicaceae). – Mol. Biol. Evol. 17 (10): 1483–1498. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026248
- Koch M.A., Dobeš C., Mitchell-Olds T. 2003. Multiple hybrid formation in natural populations: Concerted evolution of the internal transcribed spacer of nuclear ribosomal DNA (ITS) in North American Arabis divaricarpa (Brassicaceae). – Mol. Biol. Evol. 20 (3): 338–350. https://doi.org/10.1093/molbev/msg046
- Li F.W., Rushworth C.A., Beck J.B., Windham M.D. 2017. Boechera microsatellite website: an online portal for species identification and determination of hybrid parentage. – Database. 2017: baw169. https://doi.org/10.1093/database/baw169
- Lora J., Herrero M., Tucker M.R., Hormaza J.I. 2017. The transition from somatic to germline identity shows conserved and specialized features during angiosperm evolution. – New Phytol. 216 (2): 495–509. https://doi.org/10.1111/nph.14330
- Löve A., Löve D. 1976. Nomenclatural notes on arctic plants. ‑ Bot. Not. 128: 497–523.
- Mandáková T., Schranz M.E., Sharbel T.F., de Jong H., Lysak M.A. 2015. Karyotype evolution in apomictic Boechera and the origin of the aberrant chromosomes. – Plant J. 82 (5): 785–793. https://doi.org/10.1111/tpj.12849
- Mandáková T., Hloušková P., Windham M.D., Mitchell-Olds T., Ashby K., Price B., Carman J., Lysak M. 2020. Chromosomal evolution and apomixis in the cruciferous tribe Boechereae. – Front. Plant Sci. 11: article 514 (P. 1–17). https://doi.org/10.3389/fpls.2020.00514
- Mandáková T., Ashby K., Price B.J., Windham M.D., Carman J.G., Lysak M.A. 2021. Genome structure and apomixis in Phoenicaulis (Brassicaceae; Boechereae). – J. Syst. Evol. 59 (1): 83–92. https://doi.org/10.1111/jse.12555
- Mateo de Arias M., Gao L., Sherwood D.A., Dwivedi K.K., Price B.J. Jamison M. et al. 2020. Whether gametophytes are reduced or unreduced in angiosperms might be determined metabolically genes. – Genes. 11: article 1449 (P. 1–38). https://doi.org/10.3390/genes11121449
- Mau M., Corral J.M., Vogel H., Melzer M., Fuchs J., Kuhlmann, M., et al. 2013. The conserved chimeric transcript UPGRADE2 is associated with unreduced pollen formation and is exclusively found in apomictic Boechera species. – Plant Physiol. 163 (4): 1640–1659. https://doi.org/10.1104/pp.113.222448
- Mau M., Liiving T., Fomenko L., Goertzen R., Pac-zesniak D., Böttner L. et al. 2021. The spread of infectious asexuality through haploid pollen. – New Phytol. 230 (2): 804–820. https://doi.org/10.1111/nph.17174
- Mau M., Mandáková T.M., Ma X., Ebersbach J., Zou L., Lysak M.A., Sharbel T.F. 2022. Evolution of an apomixis-specific allele class in supernumerary chromatin of apomictic Boechera. – Front. Plant. Sci. 13: article 890038 (P. 1–17). https://doi.org/10.3389/fpls.2022.890038
- Mosquin T., Hayley D.E. 1966. Chromosome numbers and taxonomy of some Canadian arctic plants. – Can. J. Bot. 44 (9): 1209–1218. https://doi.org/10.1139/b66-132
- Mulligan G.A. 1966. Chromosome numbers of the family Crucifereae III. – Can. J. Bot. 44(3): 309–319. https://doi.org/10.1139/b66-037
- Mulligan G.A., Findlay J.N. 1970. Sexual reproduction and agamospermy in the genus Draba. – Can. J. Bot. 48 (2): 269–271. https://doi.org/10.1139/b70-040
- Naumova T.N., van der Laak J., Osadtchiy J., Matzk F., Kravtchenko A., Bergervoet J., et al. 2001. Reproductive development in apomictic populations of Arabis holboellii (Brassicaceae). – Sex. Plant Reprod. 14 (4): 195–200. https://doi.org/10.1007/s00497-001-0118-0
- Nikolov L.A., Shushkov P., Nevado B., Ga X., Al-Shehbaz I.A., Filatov D., et al. 2019. Resolving the backbone of the Brassicaceae phylogeny for investigating trait diversity. – New Phytol. 222 (3): 1638–1651. https://doi.org/10.1111/nph.15732
- [Osadtchiy] Осадчий Я.В., Наумова Т.Н., Брюхин В.Б. 2017. Апомиксис в роде Boechera (Brassicaceae): текущее состояние проблемы. – Бот. журн. 102 (12): 1587–1607.
- [Pausheva] Паушева З.П. 1980. Практикум по цитологии растений. М. 255 с.
- [Poddubnaya-Arnoldi] Поддубная-Арнольди В.А. 1976. Цитоэмбриология покрытосеменных растений. Основы и перспективы. М. 508 с.
- Ray A., Lang J.D., Golden T., Ray S. 1996. SHORT INTEGUMENT (SIN1), a gene required for ovule development in Arabidopsis, also controls flowering time. – Development. 122 (9): 2631–2638. https://doi.org/10.1242/dev.122.9.2631
- [Rodionova] Родионова Г.Б. 1966а. Мегаспорогенез у Hesperis steveniana DC. – Вестник Моск. ун-та. 5: 68–72.
- [Rodionova] Родионова Г.Б. 1966b. Эмбриологическое исследование Eruca sativa Lam. – Вестник Моск. ун-та. 1: 61–68.
- [Rodionova] Родионова Г.Б. 1971а. Эмбриологическое исследование Hesperis steveniana DC. – В кн.: Морфология цветковых растений. М. С. 34–54.
- [Rodionova] Родионова Г.Б. 1971b. Эмбриологическое развитие Erysimum pannonicum Crantz. – Вестник Моск. ун-та. 5: 52–57.
- [Rodionova] Родионова Г.Б. 1971c. Эмбриология Lunaria annua L. – Вестник Моск. ун-та. 4: 59–63.
- [Rodionova] Родионова Г.Б. 1976. Эмбриологическое развитие Macropodium (Pall.) R. Br. из семейства крестоцветных. – В кн.: Рост растений и пути его регулирования. М. С. 126–139.
- [Rodionova] Родионова Г.Б. 1978. О развитии кроющих клеток в семействе крестоцветных. – В кн.: Тезисы докладов VI Делегатского съезда ВБО. Л. С. 110.
- [Rodionova] Родионова Г.Б. 1979. Развитие женских эмбриональных структур, эндосперма и зародыша у свербиги восточной. – Бюл. Гл. бот. сада. 113: 90–96.
- Rojek J., Kapusta M., Kozieradzka-Kiszkurno M., Majcher D., Gorniak M., Sliwinska E., et al. 2018. Establishing the cell biology of apomictic reproduction in diploid Boechera stricta (Brassicaceae). – Ann. Bot. 122 (4): 513–539. https://doi.org/10.1093/aob/mcy114
- Rushworth C.A., Windham M.D., Keith R.A., Mitchell-Olds T. 2018. Ecological differentiation facilitates fine-scale coexistence of sexual and asexual Boechera. – Am. J. Bot. 105 (12): 2051–2064. https://doi.org/10.1002/ajb2.1201
- Rushworth C.A., Mitchell-Olds T. 2021. The evolution of sex is tempered by costly hybridization in Boechera (rock cress) – J. Heredity. 112 (1): 67–77. https://doi.org/10.1093/jhered/esaa041
- Schmidt A., Schmid M.W., Klostermeier U.C., Qi W., Guthörl D., Sailer C. et al. 2014. Apomictic and sexual germline development differ with respect to cell cycle, transcriptional, hormonal and epigenetic regulation. – PLoS Genet. 10 (7): article e1004476 (P. 1–21). https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1004476
- Schranz M.E., Dobes C., Koch M.A., Mitchell-Olds T. 2005. Sexual reproduction, hybridization, apomixis, and polyploidization in the genus Boechera (Brassicaceae). – Am. J. Bot. 92 (11): 1797–1810. https://doi.org/10.3732/ajb.92.11.1797
- Schranz M.E., Kantama L., De Jong H., Mitchell-Olds T. 2006. Asexual reproduction in a close relative of Arabidopsis: a genetic investigation of apornixis in Boechera (Brassicaceae). – New Phytol. 171 (2): 425–438. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2006.01765.x
- Schranz M.E., Windsor A.J., Song B.H., Lawton-Rauh A., Mitchell-Olds T. 2007. Comparative genetic mapping in Boechera stricta, a close relative of Arabidopsis. – Plant Physiol. 144 (1): 286–298. https://doi.org/10.1104/pp.107.096685
- [Shamrov] Шамров И.И. 2002а. Морфогенез семязачатка и семени у Capsella bursa-pastoris (Brassicaceae) в связи с особым способом формирования эндотелия. – Бот. журн. 87(2): 1–18.
- Shamrov I.I. 2002b. Ovule and seed study in Capsella bursa-pastoris (Brassicaceae) with a peculiar endothelium formation pattern. – Acta Biol. Cracov. Ser. Bot. 44: 79–90.
- [Shamrov] Шамров И.И. 2008. Семязачаток цветковых растений: структура, функции, происхождение. М. 350 с
- [Shamrov] Шамров И. И. 2017. Морфологические типы семязачатков цветковых растений. – Бот. журн. 102 (2): 129–146.
- Sharbel T.F., Voigt M.L., Mitchell-Olds T., Kantama L., De Jong H. 2004. Is the aneuploid chromosome in an apomictic Boechera holboellii a genuine B chromosome? – Cytogenet. Genome Res. 106 (2–4): 173–183. https://doi.org/10.1159/000079284
- Sharbel T.F., Mitchell-Olds T.M., Dobes C., Kantama L., de Jong H. 2005. Biogeographic distribution of polyploidy and B chromosomes in the apomictic Boechera holboellii complex. – Cytogenet. Genome Res. 109 (1–3): 283–292. https://doi.org/10.1159/000082411
- Sharbel T.F., Voigt M.L., Corral J.M., Thiel T., Varshney A., Kumlehn J. et al. 2009. Molecular signatures of apomictic and sexual ovules in the Boechera holboellii complex. – Plant J. 58 (5): 870–882. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2009.03826.x
- Sharbel T.F., Voigt M.L., Corral J.M., Galla G., Kumlehn J., Klukas C. et al. 2010. Apomictic and sexual ovules of Boechera display heterochronic global gene expression patterns. – Cell. 22 (3): 655–671. https://doi.org/10.1105/tpc.109.072223
- [Shishkinskaya et al.] Шишкинская Н.А., Юдакова О.И., Тырнов В.С. 2004. Популяционная эмбриология и апомиксис у злаков. Саратов. 145 с.
- Sieber P., Gheyselinck J., Gross-Hardtl R., Laux T., Grossniklaus U., Schneitz K. 2004. Pattern formation during early ovule development in Arabidopsis thaliana. – Dev. Biol. 273 (2): 321–334. https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2004.05.037
- Sulbha K. 1957. Embryology of Brassica juncea Czern & Coss. – J. Indian Bot. Soc. 36 (3): 292–301.
- Tucker M.R., Okada T., Hu Y., Scholefield A., Taylor J.M., Koltunow A.M. 2012. Somatic small RNA pathways promote the mitotic events of megagametogenesis during female reproductive development in Arabidopsis. – Development. 139 (8): 1399–1404. https://doi.org/10.1242/dev.075390
- Taşkin K.M., Turgut K., Scott R.J. 2004. Apomictic deve-lopment in Arabis gunnisoniana. – Israel J. Plant Sci. 52 (2): 155–160. https://doi.org/10.1560/L3DE-FMVY-1XCQ-QRY5
- Vandendries R. 1909.Contribution à l’étude du développement de l’ovule dans les Crucifèrs. – Cellule. 25: 412–459.
- Vandendries R. 1912. Contribution à l’étude du développement de l’ovule dans les Crucifèrs. 2. L’archesporium dans le genre Cardamine. – Cellule. 28: 215–225.
- Voigt M.L., Melzer M., Rutten T., Mitchell-Olds T., Sharbel T.F. 2007. Gametogenesis in the apomictic Boechera holboellii complex: the male perspective. – In: Apomixis: Evolution, mechanisms and perspectives. Rugell: A.R.G. Gantner Verlag. P. 236–257.
- Voigt-Zielinski M.L., Piwczynski M., Sharbel T.F. 2012. Differential effects of polyploidy and diploidy on fitness of apomictic Boechera. – Sex. Plant Reprod. 25 (2): 97–109. https://doi.org/10.1007/s00497-012-0181-8
- Wang H., Liu Y., Bruffett K., Lee J., Hause G., Walker J.C., Zhang S. 2008. Haplo-insufficiency of MPK3 in MPK6 mutant background uncovers a novel function of these two MAPKs in Arabidopsis ovule development. – Plant Cell. 20 (3): 602–613. https://doi.org/10.1105/tpc.108.058032
- Windham M.D., Beck J.B., Li F.-W., Allphin L., Carman J.G., Sherwood D.A. et al. 2015. Searching for diamonds in the apomictic rough: a case study involving Boechera lignifera (Brassicaceae). – Syst. Bot. 40 (4): 1031–1044. https://doi.org/10.1600/036364415x690076
