Н+-пирофосфатаза вакуолярной мембраны в условиях стресса, вызванного действием ионов свинца

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Изучали действие различных концентраций Pb2+ (0.1 мкМ – 2 мМ) на работу вакуолярной Н+-пирофосфатазы корнеплодов столовой свеклы (Beta vulgaris L.). Установлено, что на уровне тканей в ответ на действие 1 мМ и 2 мМ ионов свинца происходило накопление продуктов перекисного окисления липидов (диеновых конъюгатов) и увеличение проницаемости клеточных мембран, что свидетельствует о развитии окислительного стресса. Оценку функционирования Н+-пирофосфатазы тонопласта проводили по уровню гидролитической и транспортной активности фермента. Наблюдалось стимулирование гидролиза субстрата, катализируемого Н+-пирофосфатазой, в присутствии низких концентраций Pb2+. Концентрации металла свыше 500 мкМ ингибировали гидролитическую активность пирофосфат-зависимого фермента. Однако уровень транспортной активности значимо стимулировался в присутствии 1 мМ Pb2+. Одновременно проводимый анализ качественного и количественного состава жирных кислот (ЖК) общих липидов тонопласта показал достоверно значимое снижение содержания олеиновой (С18:1(n-6)) и линолевой (С18:2(n-6)) ЖК при действии 1 мМ Pb2+. Ионы свинца в концентрации 1 мМ увеличивали сумму насыщенных ЖК. Установлено, что Pb2+ могут оказывать влияние на активность Н+-пирофосфатазы тонопласта и структуру клеточных мембран в зависимости от концентрации. Возможно, выявленные изменения являются одним из механизмов адаптации к условиям стресса, вызванного Pb2+.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Е. В. Спиридонова

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Сибирский институт физиологии и биохимии растений Сибирского отделения Российской академии наук

Email: nirinka24@mail.ru
Russian Federation, Иркутск

В. В. Гурина

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Сибирский институт физиологии и биохимии растений Сибирского отделения Российской академии наук

Email: nirinka24@mail.ru
Russian Federation, Иркутск

Н. В. Озолина

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Сибирский институт физиологии и биохимии растений Сибирского отделения Российской академии наук

Email: nirinka24@mail.ru
Russian Federation, Иркутск

И. С. Капустина

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Сибирский институт физиологии и биохимии растений Сибирского отделения Российской академии наук

Author for correspondence.
Email: nirinka24@mail.ru
Russian Federation, Иркутск

References

  1. Титов А.Ф., Казнина Н.М., Карапетян Т.А., Доршакова Н.В. Влияние свинца на живые организмы // Журнал общей биологии. 2020. Т. 81. С. 147. https://doi.org/10.31857/S0044459620020086
  2. Kobyli´nska A, Bernat P., Posmyk M.M. Melatonin mitigates lead-induced oxidative stress and modifies phospholipid profile in tobacco BY-2 suspension cells // Int. J. Mol. Sci. 2024. V. 25. P. 5064. https://doi.org/10.3390/ijms25105064
  3. Ejaz U., Khan S.M., Khalid N., Ahmad Z., Jehangir S., Rizvi Z.F., Lho L.H., Han H., Raposo A. Detoxifying the heavy metals: a multipronged study of tolerance strategies against heavy metals toxicity in plants // Front. Plant Sci. 2023. V. 14. P. 1154571. https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1154571
  4. Maeshima M. Tonoplast transporters: organization and function // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 2001. V. 52. P. 469. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.52.1.469
  5. Segami S., Asaoka M., Kinoshita S., Fukuda M., Nakanishi Y., Maeshima M. Biochemical, structural and physiological characteristics of vacuolar H+-pyrophosphatase // Plant Cell Physiol. 2018. V. 59. P. 1300. https://doi.org/10.1093/pcp/pcy054
  6. Gaxiola R.A., Palmgren M.G., Schumacher K. Plant proton pumps // FEBS Lett. 2007. V. 581. P. 2204. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2007.03.050
  7. Gutiérrez-Luna F.M., Hernandez-Dominguez E.E., Gabriela Valencia-Turcotte L.G., Rodríguez-Sotres R. Pyrophosphate and pyrophosphatases in plants, their involvement in stress responses and their possible relationship to secondary metabolism // Plant Sci. 2018. V. 267. P. 11. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2017.10.016
  8. Kabała K., Janicka-Russak M., Anklewicz A. Differential regulation of vacuolar H+-ATPase and H+-PPase in Cucumis sativus roots by zinc and nickel // Plant Sci. 2011. V. 180. P. 531. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2010.11.013
  9. Kabała K., Janicka-Russak M., Anklewicz A. Mechanism of Cd and Cu action on the tonoplast proton pumps in cucumber roots // Physiol. Plant. 2013. V. 147. P. 207. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2012.01655.x
  10. Gouiaa S., Khoudi H. Expression of V-PPase proton pump, singly or in combination with a NHX1 transporter, in transgenic tobacco improves copper tolerance and accumulation // Environ. Sci. Pollut. Res. 2019. V. 26. P. 37037. https://doi.org/10.1007/s11356-019-06852-x
  11. Cao F., Dai H., Hao P.F., Wu F. Silicon regulates the expression of vacuolar H+-pyrophosphatase 1 and decreases cadmium accumulation in rice (Oryza sativa L.) // Chemosphere. 2020. V. 240. P. 124907. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2019.124907
  12. Гришенкова Н.Н., Лукаткин А.С. Определение устойчивости растительных тканей к абиотическим стрессам с использованием кондуктометрического метода // Поволжский экологический журнал. 2005. T. 1. С. 3.
  13. Владимиров Ю.А., Арчаков А.И. Перекисное окисление липидов в биологических мембранах. Москва: Наука, 1972. 252 с.
  14. Саляев Р.К., Кузеванов В.Я., Хаптагаев С.Б., Копытчук В.Н. Выделение и очистка вакуолей и вакуолярных мембран из клеток растений // Физиология растений. 1981. Т. 28. C. 1295.
  15. Brеdford D.P. A rapid and sensitive method for the quantitation of protein utilising the principl of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. V. 72. P. 248. https://doi.org/10.1006/abio.1976.9999
  16. Скулачев В.П. Соотношение окисления и фосфорилирования в дыхательной цепи. Москва: Наука, 1962. 153 с.
  17. Прадедова Е.В., Ишеева О.Д., Озолина Н.В., Саляев Р.К. Влияние цАМФ, жасмоновой и салициловой кислот на протонные помпы тонопласта // Доклады Академии наук. 2006. Т. 48. С. 411.
  18. Folch J., Sloan Stanley G.H., Lees M. A simple method for the isolation and purification of total lipides from animal tissues // J. Biol. Chem. 1957. V. 226. P. 497.
  19. Christie W.W. Preparation of ester derivatives of fatty acids for chromatographic analysis // Advances in Lipid Methodology. 1993. V. 2. P. 69.
  20. Nokhsorov V.V., Dudareva L.V., Petrov K.A. Seasonal dynamics of lipids and their fatty acids in leaf buds of Betula pendula Roth and Alnus alnobetula subsp. fruticosa (Rupr.) Raus under conditions of the cryolithozone // Russ. J. Plant Physiol. 2020. V. 67. P. 545. https://doi.org/10.31857/S0015330320030185
  21. Лось Д.А. Восприятие стрессовых сигналов биологическими мембранами // Проблемы регуляции в биологических системах. Биофизические аспекты / Под ред. А.Б. Рубина. М.-Ижевск: НИЦ “Регуляторная и хаотичная динамика”, Институт компьютерных исследований, 2007. 329 с.
  22. Devi S.R., Prasad M.N.V. Membrane lipid alterations in heavy metal exposed plants // Heavy metal stress in plants: from molecules to ecosystems / Eds. M.N.V. Prasad, J. Hagemeyer. Springer. 1999. P. 99. https://doi.org/10.1007/978-3-662-07743-6_5
  23. Wierzbicka M., Przedpełska E., Ruzik R., Ouerdane L., Połe´c-Pawlak K., Jarosz M., Szpunar J., Szakiel A. Comparison of the toxicity and distribution of cadmium and lead in plant cells // Protoplasma. 2007. V. 231. P. 99. https://doi.org/10.1007/s00709-006-0227-6.
  24. Ivanov V.B., Bystrova E.I., Seregin I.V. Comparative impacts of heavy metals on root growth as related to their specificity and selectivity // Russ. J. Plant Physiol. 2003. V. 50. P. 398. https://doi.org/10.1023/A:1023838707715
  25. Валиев Р.Ш., Ольшанская Л.Н. Некоторые физиологические аспекты фитоэкстракции тяжелых металлов // Химия и химическая технология. 2016. Т. 59. С. 30.
  26. Опритов В.А., Пятыгин С.С., Ревитин В.Г. Биоэлектрогенез у высших растений. Москва: Наука, 1991. 216 с.
  27. Zhang Y., Song Z., Zhao H., Chen H., Zhao B. Integrative physiological, transcriptomic and metabolomic analysis reveals how the roots of two ornamental Hydrangea macrophylla cultivars cope with lead (Pb) toxicity // Sci. Total Environ. 2024. V. 910 P. 168615. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2023.168615.
  28. Лукаткин А.С., Старкина М.И. Влияние тидиазурона на устойчивость проростков огурца к стрессовым факторам // Агрохимия. 2011. Т. 10. С. 31.
  29. Munns R., Day D.A., Fricke W., Watt M., Arsova B., Barkla B.J., Bose J., Byrt C.S., Chen Z.H., Foster K.J., Gilliham M., Henderson S.W., Jenkins C.L.D., Kronzucker H.J., Miklavcic S.J. et al. Energy costs of salt tolerance in crop plants // New Phytol. 2020. V. 225. P. 1072. https://doi.org/10.1111/nph.15864
  30. Ros R. Morales A., Segura J., Picazo I. In vivo and in vitro effects of nickel and cadmium on the plasmalemma ATPase from rice (Oryza sativa L.) shoots and roots // Plant Sci. 1992. V. 83. P. 1. https://doi.org/0.1016/0168-9452(92)90055-Q
  31. Seregin I.V., Ivanov V.B. Physiological aspects of cadmium and lead toxic effects on higher plants // Russ. J. Plant Physiol. 2001. V. 48. P. 523. https://doi.org/10.1023/A:1016719901147
  32. Gordon-Weeks R., Steele S.H., Leigh R.A. The role of magnesium, pyrophosphate and their complexes as substrates and activators of the vacuolar H+-pumping inorganic pyrophosphatase (studies using ligand protection from covalent inhibitors) // Plant Physiol. 1996. V. 111. P. 195. https://doi.org/10.1104/pp.111.1.195
  33. Li K.M., Wilkinson, C., Kellosalo, J., Tsai, J.Y., Kajander, T., Jeuken, L.J.C., Sun Y.J., Goldman A. Membrane pyrophosphatases from Thermotoga maritima and Vigna radiata suggest a conserved coupling mechanism // Nat. Commun. 2016. V. 7. P. 13596. https://doi.org/10.1093/pcp/pcy054
  34. Spiridonova E.V., Ozolina N.V., Nesterkina I.S., Gurina V.V., Nurminsky V.N., Donskaya L.I., Tretyakova A.V. Effect of cadmium on the roots of beetroot (Beta vulgaris L.) // Int. J. Phytoremediation. 2019. V. 21. P. 980. https://doi.org/10.1080/15226514.2019.1583722
  35. Seregin I., Ivanova T., Voronkov A.S., Kozhevnikova A.D., Schat H. Zinc- and nickel-induced changes in fatty acid profiles in the zinc hyperaccumulator Arabidopsis halleri and non-accumulator Arabidopsis lyrate // Plant Physiol. Biochem. 2023. V. 197. P. 107640. https://doi.org/ 10.1016/j.plaphy.2023.107640.
  36. Yu L., Zhou C., Fan J., Shanklin J., Xu C. Mechanisms and functions of membrane lipid remodeling in plants // Plant J. 2021. V. 107. P. 37. https://doi.org/10.1111/tpj.15273
  37. Popova L.P., Maslenkova L.T., Yordanova R.Y., Ivanova, A.P., Krantev A.P., Szalai G., Janda T. Exogenous treatment with salicylic acid attenuates cadmium toxicity in pea seedlings // Plant Physiol. Biochem. 2009. V. 47. P. 224. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2008.11.007
  38. Gajewska E., Bernat P., Dlugo´nski J., Sklodowska M. Effect of nickel on membrane integrity, lipid peroxidation and fatty acid composition in wheat seedlings // J. Agron. Crop Sci. 2012. V. 198. P. 286. https://doi.org/10.1111/J.1439-037X.2012.00514.X
  39. He M., Ding N.Z. Plant unsaturated fatty acids: multiple roles in stress response // Front. Plant Sci. 2020. V. 11. P. 562785. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.562785
  40. Halim N.F.A.A., Ali M.S.M., Leow A.T.C., Rahman R.N.Z.R.A. Membrane fatty acid desaturase: biosynthesis, mechanism, and architecture // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2022. V. 106. P. 5957. https://doi.org/10.1007/s00253-022-12142-3

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. The effect of different concentrations of Pb2+ on the release of electrolytes from the tissues of table beet root crops into the incubation solution. The total output of electrolytes in the control is assumed to be 100%. The statistical significance of the differences was determined using the Fisher LSD method. * – the differences with the control are significant at P < 0.05.

Download (90KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. The content of lipid peroxidation products in the tissues of table beet root crops is normal (control) and in the presence of various concentrations of Pb2+. The statistical significance of the differences was determined using the Fisher LSD method. * – the differences with the control are significant at P < 0.05.

Download (57KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. The effect of different concentrations of Pb2+ on the hydrolytic activity of vacuolar H+-pyrophosphatase in the tissues of table beet root crops. KF·2H2O (50 mM) was used as an inhibitor. The activity in the control version is assumed to be 100%. * – the significance of the differences was calculated using the Mann-Whitney U-test (differences with the control are significant at P < 0.05).

Download (108KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. The effect of different concentrations of Pb2+ on the transport activity of H+-pyrophosphatase in tonoplast vesicles isolated from the tissues of table beet root crops. KF·2H2O (50 mM) was used as an inhibitor. The activity in the control version is assumed to be 100%. * – the significance of the differences was calculated using the Mann-Whitney U-test (differences with the control are significant at P < 0.05).

Download (108KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences