Гены устойчивости к антибиотикам в микробиоте кишечника крупного рогатого скота: влияние условий содержания

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Резистентность к противомикробным препаратам ‒ актуальная проблема не только здравоохранения, но и животноводства. Широкое применение противомикробных препаратов в составе кормовых добавок относится к одной из основных причин быстрого распространения резистентности представителей микробиоты желудочно-кишечного тракта сельскохозяйственных животных. Для характеристики генов антибиотикорезистентности (резистома) мы провели метагеномный анализ фекалий 24 голов крупного рогатого скота (КРС) из разных регионов России и Казахстана, включая коров разных пород и яков. Они различались по способу разведения: отгонно-пастбищное с круглогодичным нахождением на пастбищах или стойловое, когда животные получают кормовые добавки. Хотя в образцах обеих групп животных были обнаружены гены устойчивости к аминогликозидам, β-лактамам, гликопептидам, антибиотикам МЛС-группы (макролиды, линкозамиды и стрептограмины), фениколам и тетрациклинам, содержание резистома в микробиоме фекалий КРС, разводимых в стойловых условиях, было примерно в 10 раз выше, чем у животных, содержащихся на пастбищах. В резистоме стойловых КРС доминировали β-лактамазы и гены устойчивости к тетрациклинам, содержание которых в микробиоме было соответственно в 24 и 60 раз выше, чем у животных, содержащихся на пастбищах. По-видимому, распространение устойчивости к β-лактамам и тетрациклинам у КРС, разводимого в стойловых условиях, отражает активное использование этих антибиотиков в животноводстве. Метагеномный анализ фекалий сельскохозяйственных животных может быть использован для количественного определения генов антибиотикорезистентности с целью мониторинга антибиотиков, применяемых при содержании животного.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Ш. А. Бегматов

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Москва, 119071

А. В. Белецкий

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Москва, 119071

А. Л. Ракитин

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Москва, 119071

А. П. Лукина

Томский государственный университет

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Томск, 634050

Л. О. Соколянская

Томский государственный университет

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Томск, 634050

А. В. Ракитин

Томский государственный университет

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Томск, 634050

Л. Б. Глухова

Томский государственный университет

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Томск, 634050

А. В. Марданов

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Москва, 119071

О. В. Карначук

Томский государственный университет

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Томск, 634050

Н. В. Равин

Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук

Email: shabegmatov@gmail.com
Россия, Москва, 119071

Список литературы

  1. Ferri M., Ranucci E., Romagnoli P., Giaccone V. (2017) Antimicrobial resistance: a global emerging threat to public health systems. Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 57(13), 2857–2876.
  2. Poirel L., Madec J.Y., Lupo A., Schink A.K., Kieffer N., Nordmann P., Schwarz S. (2018) Antimicrobial resistance in Escherichia coli. Microbiol. Spectr. 6(4). https://doi.org/10.1128/microbiolspec.ARBA-0026-2017
  3. Shrestha P., Cooper B. S., Coast J., Oppong R., Do Thi Thuy N., Phodha T., Celhay O., Guerin P. J., Wertheim H., Lubell Y. (2018) Enumerating the economic cost of antimicrobial resistance per antibiotic consumed to inform the evaluation of interventions affecting their use. Antimicrob. Resist. Infect. Control. 7, 98.
  4. Van Boeckel T.P., Glennon E.E., Chen D., Gilbert M., Robinson T.P., Grenfell B.T., Levin S.A., Bonhoeffer S., Laxminarayan R. (2017) Reducing antimicrobial use in food animals. Science. 357, 1350–1352.
  5. Mendelsohn E., Ross N., Zambrana-Torrelio C., Van Boeckel T.P., Laxminarayan R., Daszak P. (2023) Global patterns and correlates in the emergence of antimicrobial resistance in humans. Proc. Biol. Sci. 290, 20231085.
  6. Xu Q., Qiao Q., Gao Y., Hou J., Hu M., Du Y., Zhao K., Li X. (2021) Gut microbiota and their role in health and metabolic disease of dairy cow. Front. Nutr. 8, 701511.
  7. Lim S.K., Kim D., Moon D.C., Cho Y., Rho M. (2020) Antibiotic resistomes discovered in the gut microbiomes of Korean swine and cattle. Gigascience. 9, giaa043.
  8. Zhu Z., Cao M., Wang W., Zhang L., Ma T., Liu G., Zhang Y., Shang Z., Chen X., Shi Y., Zhang J. (2020) Exploring the prevalence and distribution patterns of antibiotic resistance genes in bovine gut microbiota using a metagenomic approach. Microb. Drug Resist. 27, 980–990.
  9. Wang W., Wei X., Wu L., Shang X., Cheng F., Li B., Zhou X., Zhang J. (2023) The occurrence of antibiotic resistance genes in the microbiota of yak, beef and dairy cattle characterized by a metagenomic approach. J. Antibiot. (Tokyo). 74, 508‒518.
  10. Begmatov S., Beletsky A.V., Gruzdev E.V., Mardanov A.V., Glukhova L.B., Karnachuk O.V., Ravin N.V. (2022) Distribution patterns of antibiotic resistance genes and their bacterial hosts in a manure lagoon of a large-scale swine finishing facility. Microorganisms. 10(11), 2301.
  11. Frey B., Rime T., Phillips M., Stierli B., Hajdas I., Widmer F., Hartmann M. (2016) Microbial diversity in European alpine permafrost and active layers. FEMS Microbiol. Ecol. 92(3), fiw018.
  12. Magoc T., Salzberg S. (2011) FLASH: fast length adjustment of short reads to improve genome assemblies. Bioinformatics. 27, 2957–2963.
  13. Edgar R.C. (2010) Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST. Bioinformatics. 26, 2460–2461.
  14. Rognes T., Flouri T., Nichols B., Quince C., Mahé F. (2016) VSEARCH: a versatile open source tool for metagenomics. PeerJ. 4, 2584.
  15. Quast C., Pruesse E., Yilmaz P., Gerken J., Schweer T., Yarza P., Peplies J., Glöckner F.O. (2013) The SILVA ribosomal RNA gene database project: improved data processing and web-based tools. Nucleic Acids Res. 41(Database issue), D590–6.
  16. Martin M. (2011) Cutadapt removes adapter sequences from high-throughput sequencing reads. EMBnet J. 1, 10–12.
  17. Li D., Luo R., Liu C.M., Leung C.M., Ting H.F., Sadakane K., Yamashita H., Lam T. W. (2016) MEGAHIT v1.0: a fast and scalable metagenome assembler driven by advanced methodologies and community practices. Methods. 102, 3–11.
  18. Kang D.D., Li F., Kirton E., Thomas A., Egan R., An H., Wang Z. (2019) MetaBAT 2: an adaptive binning algorithm for robust and efficient genome reconstruction from metagenome assemblies. PeerJ. 7, e7359.
  19. Parks D.H., Imelfort M., Skennerton C.T., Hugenholtz P., Tyson G.W. (2015) CheckM: assessing the quality of microbial genomes recovered from isolates, single cells, and metagenomes. Genome Res. 25, 1043–1055.
  20. Chaumeil P.A., Mussig A.J., Hugenholtz P., Parks D.H. (2019) GTDB-Tk: a toolkit to classify genomes with the Genome Taxonomy Database. Bioinformatics. 36, 1925–1927.
  21. Parks D.H., Chuvochina M., Chaumeil P.A., Rinke C., Mussig A.J., Hugenholtz P. (2020) A complete domain-to-species taxonomy for Bacteria and Archaea. Nat. Biotechnol. 38, 1079–1086.
  22. Langmead B., Salzberg S. (2012) Fast gapped-read alignment with Bowtie 2. Nat. Methods. 9, 357–359.
  23. Hyatt D., Chen G.L., Locascio P.F., Land M.L., Larimer F.W., Hauser L.J. (2010) Prodigal: prokaryotic gene recognition and translation initiation site identification. BMC Bioinformatics. 11, 119.
  24. Feldgarden M., Brover V., Gonzalez-Escalona N., Frye J.G., Haendiges J., Haft D.H., Hoffmann M., Pettengill J.B., Prasad A.B., Tillman G.E., Tyson G.H., Klimke W. (2021) AMRFinderPlus and the Reference Gene Catalog facilitate examination of the genomic links among antimicrobial resistance, stress response, and virulence. Sci. Rep. 11, 12728.
  25. Fernando S.C., Purvis H., Najar F., Sukharnikov L., Krehbiel C., Nagaraja T., Roe B., DeSilva U. (2010) Rumen microbial population dynamics during adaptation to a high-grain diet. Appl. Environ. Microbiol. 76, 7482–7490.
  26. McCann J.C., Luan S., Cardoso F.C., Derakhshani H., Khafipour E., Loor J.J. (2016) Induction of subacute ruminal acidosis affects the ruminal microbiome and epithelium. Front. Microbiol. 7, 701.
  27. Popova M., Martin C., Eugène M., Mialon M.M., Doreau M., Morgavi D. P. (2011) Effect of fibre- and starch-rich finishing diets on methanogenic Archaea diversity and activity in the rumen of feedlot bulls. Anim. Feed Sci. Technol. 166–167, 113–121.
  28. Clemmons B.A., Voy B.H., Myer P.R. (2019) Altering the gut microbiome of cattle: considerations of host-microbiome interactions for persistent microbiome manipulation. Microb. Ecol. 77, 523–536.
  29. Zhao C., Liu X., Tan H., Bian Y., Khalid M., Sinkkonen A., Jumpponen A., Rahman S.U., Du B., Hui N. (2024) Urbanization influences the indoor transfer of airborne antibiotic resistance genes, which has a seasonally dependent pattern. Environ. Int. 185, 108545.
  30. Lee C., Zaheer R., Munns K., Holman D.B., Van Domselaar G., Zovoilis A., McAllister T.A. (2023) Effect of antimicrobial use in conventional versus natural cattle feedlots on the microbiome and resistome. Microorganisms. 11, 2982.
  31. Sornplang P., Sakulsawasdiphan K., Piyadeatsoontorn S., Surasorn B. (2016) Antimicrobial susceptibility of lactic acid bacteria isolated from human and food-producing animal feces in Khon Kaen Province, Thailand. Trop. Anim. Health Prod. 48, 1739–1745.
  32. Monticelli J., Knezevich A., Luzzati R., Di Bella S. (2018) Clinical management of non-faecium non-faecalis vancomycin-resistant enterococci infection. Focus on Enterococcus gallinarum and Enterococcus casseliflavus/flavescens. J. Infect. Chemother. 24, 237–246.
  33. Rubinstein E., Keynan Y. (2013) Vancomycin-resistant enterococci. Crit. Care Clin. 29, 841–852.
  34. Zhu Y.G., Johnson T.A., Su J.Q., Qiao M., Guo G.X., Stedtfeld R.D., Hashsham S. A., Tiedje J.M. (2013) Diverse and abundant antibiotic resistance genes in Chinese swine farms. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 110, 3435–3440.
  35. Li L., Xiao Y., Olsen R.H., Wang C., Meng H., Shi L. (2022) Short- and long-read metagenomics insight into the genetic contexts and hosts of mobile antibiotic resistome in Chinese swine farms. Sci. Total Environ. 827, 154352.
  36. Zhang J., Lu T., Chai Y., Sui Q., Shen P., Wei Y. (2019) Which animal type contributes the most to the emission of antibiotic resistance genes in large-scale swine farms in China? Sci. Total Environ. 658, 152–159.
  37. Rabello R.F., Bonelli R.R., Penna B.A., Albuquerque J.P., Souza R.M., Cerqueira A.M.F. (2020) Antimicrobial resistance in farm animals in Brazil: an update overview. Animals (Basel). 10, 552.
  38. Collis R.M., Burgess S.A., Biggs P.J., Midwinter A.C., French N.P., Toombs-Ruane L., Cookson A. L. (2019) Extended-spectrum beta-lactamase-producing Enterobacteriaceae in dairy farm environments: a New Zealand perspective. Foodborne Pathog. Dis. 16, 5–22.
  39. Figueiredo R., Henriques A., Sereno R., Mendonça N., da Silva G.J. (2015) Antimicrobial resistance and extended-spectrum β-lactamases of Salmonella enterica serotypes isolated from livestock and processed food in Portugal: an update. Foodborne Pathog. Dis. 12, 110–117.
  40. Van Boeckel T.P., Pires J., Silvester R., Zhao C., Song J., Criscuolo N.G., Gilbert M., Bonhoeffer S., Laxminarayan R. (2019) Global trends in antimicrobial resistance in animals in low- and middle-income countries. Science. 365, eaaw1944.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Приложение
Скачать (30KB)
Метаданные
3. Рис. 1. Таксономический состав микробных сообществ образцов фекалий галловейского КРС (1), яков (2) и “стойлового” КРС (3). На рисунке представлены филумы, средняя доля которых в сообществах составляет не менее 1%.

Скачать (174KB)
Метаданные
4. Рис. 2. Резистомы образцов фекалий, классифицированные по семействам АРГ. По оси ординат указано число АРГ, идентифицированных в метагеноме, на 109 нуклеотидов суммарной длины собранных контигов. Справа указаны следующие кластеры генов (сверху вниз): стрептограмин-ацетилтрансфераза; β-лактамаза класса А; обеспечивающий устойчивость к тетрациклину белок защиты рибосом; металло-β-лактамаза; линкозамид-нуклеотидилтрансфераза; хлорамфеникол-ацетилтрансфераза; кластер генов устойчивости к гликопептидам; белки защиты рибосомы ABC-F типа; аминогликозид-фосфотрансфераза.

Скачать (318KB)
Метаданные
5. Рис. 3. Относительное содержание АРГ в микробиоме кишечника галловейского КРС, яков и “стойлового” КРС представлено по классам антибиотиков. По оси ординат указано содержание АРГ в метагеноме фекалий, нормированное на содержание генов 16S рРНК. В левой части рисунка приведены данные для галловейского КРС и яков в увеличенном масштабе. Справа указаны следующие классы антибиотиков (сверху вниз): тетрациклины, фениколы, МЛС-группа, гликопептиды, β-лактамы, аминогликозиды.

Скачать (311KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024