Влияние острого и хронического недосыпания на рабочую и долговременную память у крыс

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Общеизвестно, что недосыпание или нарушение суточных ритмов сна и бодрствования негативным образом влияет на когнитивные функции. Долгое время полагалось, что главным уязвимым звеном является процесс консолидации памяти, то есть перенос информации из кратковременной/рабочей памяти в долговременную. Однако появляется все больше исследований, показывающих, что особенно сильно нарушения сна отражаются на рабочей памяти. В нашей работе мы попытались дать оценку возможных нарушений рабочей и долговременной памяти после воздействия различных режимов лишения сна в условиях острого и хронического опыта у крыс. Сон крыс популяции Вистар ограничивался с помощью методики качающейся платформы с использованием следующих трех режимов: 1 – острая депривация сна в течение 18 ч; 2 – острое ограничение сна в течение 24 ч (3 ч лишения сна чередовались с 1 ч покоя непрерывно, что суммарно составляло 18 ч лишения сна); 3 – хроническое ограничение сна (воздействие 2 использовалось непрерывно в течение 5 сут). Показано, что острая депривация сна в тесте Y-образный лабиринт приводила к достоверному снижению процента спонтанных чередований рукавов лабиринта, что указывает на нарушение рабочей памяти. В тесте лабиринт Барнс данный тип воздействия не оказывал влияние на долговременную память – время поиска убежища не менялось в этих условиях. Острое и хроническое ограничения сна не оказывали влияние на рабочую и долговременную память. Полученные результаты позволяют сделать вывод о том, что пространственная рабочая память (в отличие от долговременной памяти) является уязвимым компонентом когнитивных функций в условиях полной депривации сна. Данный негативный эффект исчезает, если периоды депривации сна чередуются с кратковременными периодами возможности сна, что указывает на защитное значение коротких периодов отдыха (сна) для когнитивных функций при недосыпании. Следовательно, кратковременный сон полезен для когнитивного здоровья и защищает рабочую память, а непрерывное длительное бодрствование ухудшает ее.

Об авторах

М. В. Чернышев

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: netmisha@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург

М. А. Гузеев

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН

Email: netmisha@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург

И. В. Екимова

Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН

Email: netmisha@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Полуэктов М (2019) Загадки сна: от бессонницы до летаргии М. Альпина Пабл. [Poluektov M (2019) Mysteries of sleep: from insomnia to lethargy. M. Al’pina Pabl. (In Russ)].
  2. Alhola P, Polo-Kantola P (2007) Sleep deprivation: Impact on cognitive performance. Neuropsychiatr Dis Treat 3(5): 553–567.
  3. Lo JC, Groeger JA, Santhi N, Arbon EL, Lazar AS, Hasan S, von Schantz M, Archer SN, Dijk DJ (2012) Effects of partial and acute total sleep deprivation on performance across cognitive domains, individuals and circadian phase. PLoS One 7(9): e45987. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0045987
  4. Balkin TJ, Rupp T, Picchioni D, Wesensten NJ (2008) Sleep loss and sleepiness: current issues. Chest 134(3): 653–660. https://doi.org/10.1378/chest.08-1064
  5. McCoy JG, Strecker RE (2011) The cognitive cost of sleep lost. Neurobiol Learn Mem 96(4): 564–582. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2011.07.004
  6. Born J, Wagner U (2004) Awareness in memory: being explicit about the role of sleep. Trends Cogn Sci 8: 242–244.
  7. Gais S, Plihal W, Wagner U, Born J (2000) Early sleep triggers memory for early visual discrimination skills. Nat Neurosci 3: 1335–1339.
  8. Jenkins JG, Dallenbach KM (1924) Obliviscence during Sleep and Waking. Am J Psychol 35(4): 605. https://doi.org/10.2307/1414040
  9. Rasch B, Born J (2013) About Sleep’s Role in Memory. Physiol Rev 93(2): 681–766. https://doi.org/10.1152/physrev.00032.2012
  10. Hennecke E, Lange D, Steenbergen F, Fronczek-Poncelet J, Elmenhorst, D, Bauer A, Elmenhorst EM (2020) Adverse interaction effects of chronic and acute sleep deficits on spatial working memory but not on verbal working memory or declarative memory. J Sleep Res 30(4):e13225. https://doi.org/10.1111/jsr.13225
  11. Gais S, Lucas B, Born J (2006) Sleep after learning aids memory recall. Learn Mem 13(3): 259–262.
  12. Payne JD, Tucker MA, Ellenbogen JM, Wamsley EJ, Walker MP, Schacter DL, Stickgold R (2012) Memory for semantically related and unrelated declarative information: the benefit of sleep, the cost of wake. PLoS One 7(3): e33079. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0033079
  13. Palchykova S, Winskysommerer R, Meerlo P, Durr R, Tobler I (2006) Sleep deprivation impairs object recognition in mice. Neurobiol Learn Mem 85(3): 263–271. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2005.11.005
  14. Guan Z, Peng X, Fang J (2004) Sleep deprivation impairs spatial memory and decreases extracellular signal-regulated kinase phosphorylation in the hippocampus. Brain Res 1018(1): 38–47. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2004.05.032
  15. McCoy JG, Christie MA, Kim Y, Brennan R, Poeta DL, McCarley RW, Strecker RE (2013) Chronic sleep restriction impairs spatial memory in rats. NeuroReport 24(2): 91–95. https://doi.org/10.1097/wnr.0b013e32835cd97a
  16. Siegel JM (2021) Memory Consolidation Is Similar in Waking and Sleep. Current Sleep Med Rep 7(1): 15–18. https://doi.org/10.1007/s40675-020-00199-3
  17. McDevitt EA, Zhang J, MacKenzie KJ, Fiser J, Mednick SC (2022) The effect of interference, offline sleep, and wake on spatial statistical learning. Neurobiol Learn Mem 193: 107650. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2022.107650
  18. Bailes C, Caldwell M, Wamsley EJ, Tucker MA (2020) Does sleep protect memories against interference? A failure to replicate. PLoS One 15(2): e0220419. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0220419
  19. Kovalzon VM (2023) Cerebral information processing during sleep: evolutionary and ecological approaches. J Evol Biochem Phys 59(2): 79–89.
  20. Lim J, Dinges DF (2010) A meta-analysis of the impact of short-term sleep deprivation on cognitive variables. Psychol Bull 136(3): 375–389. https://doi.org/10.1037/a0018883
  21. Lowe CJ, Safati A, Hall PA (2017) The neurocognitive consequences of sleep restriction: A meta-analytic review. Neurosci Biobehav Rev 80: 586–604. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2017.07.010
  22. Peng Z, Dai C, Ba Y, Zhang L, Shao Y, Tian J (2020) Effect of Sleep Deprivation on the Working Memory-Related N2-P3 Components of the Event-Related Potential Waveform. Front Neurosci 14: 469. https://doi.org/10.3389/fnins.2020.00469
  23. Krause AJ, Simon EB, Mander BA, Greer SM, Saletin JM, Goldstein-Piekarski AN, Walker MP (2017) The sleep-deprived human brain. Nat Rev Neurosci 18(7): 404–418. https://doi.org/10.1038/nrn.2017.55
  24. Santisteban JA, Brown TG, Ouimet MC, Gruber R (2019) Cumulative mild partial sleep deprivation negatively impacts working memory capacity but not sustained attention, response inhibition, or decision making: a randomized controlled trial. Sleep Health 5(1): 101–108. https://doi.org/10.1016/j.sleh.2018.09.007
  25. Hennecke E, Lange D, Steenbergen F, Fronczek-Poncelet J, Elmenhorst D, Bauer A, Aeschbach D, Elmenhorst EM (2021) Adverse interaction effects of chronic and acute sleep deficits on spatial working memory but not on verbal working memory or declarative memory. J Sleep Res 30(4): e13225. https://doi.org/10.1111/jsr.13225
  26. Colavito V, Fabene PF, Grassi-Zucconi G, Pifferi F, Lamberty Y, Bentivoglio M, Bertini G (2013) Experimental sleep deprivation as a tool to test memory deficits in rodents. Front Syst Neurosci 7: 106. https://doi.org/10.3389/fnsys.2013.00106
  27. Ramanathan L, Hu S, Frautschy SA, Siegel JM (2010) Short-term total sleep deprivation in the rat increases antioxidant responses in multiple brain regions without impairing spontaneous alternation behavior. Behav Brain Res 207(2): 305–309. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2009.10.014
  28. Beaulieu I, Godbout R (2000) Spatial learning on the Morris Water Maze Test after a short-term paradoxical sleep deprivation in the rat. Brain and Cognit 43(1-3): 27–31.
  29. Le Marec N, Beaulieu I, Godbout R (2001) Four hours of paradoxical sleep deprivation impairs alternation performance in a water maze in the rat. Brain and Cognit 46(1–2): 195–197. https://doi.org/10.1016/s0278-2626(01)80064-6
  30. Ward CP, McCarley RW, Strecker RE (2009) Experimental sleep fragmentation impairs spatial reference but not working memory in Fischer/Brown Norway rats. J Sleep Res 18(2): 238–244. https://doi.org/10.1111/j.1365-2869.2008.00714.x
  31. Youngblood BD, Zhou J, Smagin GN, Ryan DH, Harris RB (1997) Sleep deprivation by the ‘‘flower pot’’ technique and spatial reference memory. Physiol & Behav 61(2): 249–256. https://doi.org/10.1016/s0031-9384(96)00363-0
  32. Porcu S, Casagrande M, Ferrara M, Bellatreccia A (1998) Sleep and Alertness During Alternating Monophasic and Poliphasic Rest-Activity Cycles. Int J Neurosci 95(1-2): 43–50. https://doi.org/10.3109/00207459809000648
  33. Roach GD, Zhou X, Darwent D, Kosmadopoulos A, Dawson D, Sargent C (2017) Are two halves better than one whole? A comparison of the amount and quality of sleep obtained by healthy adult males living on split and consolidated sleep–wake schedules. Accident Analysis & Prevent 99: 428–433. https://doi.org/10.1016/j.aap.2015.10.012
  34. Deurveilher S, Bush JE, Rusak B, Eskes GA, Semba K (2015) Psychomotor vigilance task performance during and following chronic sleep restriction in rats. Sleep 38(4): 515–528. https://doi.org/10.5665/sleep.4562
  35. Deurveilher S, Semba K (2019) Physiological and Neurobehavioral Consequences of Chronic Sleep Restriction in Rodent Models. In: Handbook Behav Neurosci 30: 557–567. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-813743-7.00037-2
  36. Bjorness TE, Kelly CL, Gao T, Poffenberger V, Greene RW (2009). Control and function of the homeostatic sleep response by adenosine A1 receptors. J Neurosci 29(5): 1267–1276. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2942-08.2009
  37. Гузеев МА, Курмазов НС, Симонова ВВ, Пастухов ЮФ, Екимова ИВ (2021) Создание модели хронического недосыпания для трансляционных исследований. Журн неврол психиатр им CC Корсакова 121(4-2): 6–13. [Guzeev MA, Kurmazov NS, Simonova VV, Pastukhov YF, Ekimova IV (2021) Modeling of chronic sleep restriction for translational studies. Zh Nevrol Psikhiatr im SS Korsakova 121(4-2): 6–13. (In Russ)]. https://doi.org/10.17116/jnevro20211214026
  38. Sinton CM, Kovakkattu D, Friese RS (2009) Validation of a novel method to interrupt sleep in the mouse. J Neurosci Methods 184(1): 71–78. https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2009.07.026
  39. Bertrand SJ, Zhang Z, Patel R, O’Ferrell C, Punjabi NM, Kudchadkar SR, Kannan S (2020) Transient neonatal sleep fragmentation results in long-term neuroinflammation and cognitive impairment in a rabbit model. Exp Neurol 327: 113212. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2020.113212
  40. Hidaka N, Suemaru K, Takechi K, Li B, Araki H (2011) Inhibitory effects of valproate on impairment of Y-maze alternation behavior induced by repeated electroconvulsive seizures and c-Fos protein levels in rat brains. Acta Med Okayama 65(4): 269–277. https://doi.org/10.18926/AMO/46853
  41. Garcia Y, Esquivel N (2018) Comparison of the Response of Male BALB/c and C57BL/6 Mice in Behavioral Tasks to Evaluate Cognitive Function. Behav Sci (Basel) 8(1): 14. https://doi.org/10.3390/bs8010014
  42. Attar A, Liu T, Chan W-T C, Hayes J, Nejad M, Lei K, Bitan G (2013) A shortened Barnes maze protocol reveals memory deficits at 4-months of age in the triple-transgenic mouse model of Alzheimer’s disease. PLoS One 8(11): e80355. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0080355
  43. Gawel K, Gibula E, Marszalek-Grabska M, Filarowska J, Kotlinska JH (2019) Assessment of spatial learning and memory in the Barnes maze task in rodents-methodological consideration. Naunyn Schmiedebergs Arch Pharmacol 392(1): 1–18. https://doi.org/10.1007/s00210-018-1589-y
  44. Wang L, Wu H, Dai C, Peng Z, Song T, Xu L, Xu M, Shao Y, Li S, Fu W (2022) Dynamic hippocampal functional connectivity responses to varying working memory loads following total sleep deprivation. J Sleep Res: e13797. https://doi.org/10.1111/jsr.13797
  45. Piérard C, Liscia P, Philippin JN, Mons N, Lafon T, Chauveau F, Van Beers P, Drouet I, Serra A, Jouanin JC, Béracochéa D (2007) Modafinil restores memory performance and neural activity impaired by sleep deprivation in mice. Pharmacol Biochem Behav 88(1): 55–63. https://doi.org/10.1016/j.pbb.2007.07.006
  46. Chauveau F, Laudereau K, Libourel PA, Gervasoni D, Thomasson J, Poly B, Pierard C, Beracochea D (2014) Ciproxifan improves working memory through increased prefrontal cortex neural activity in sleep-restricted mice. Neuropharmacology 85: 349–356. https://doi.org/10.1016/j.neuropharm.2014.04.017
  47. Thomasson J, Canini F, Poly-Thomasson B, Trousselard M, Granon S, Chauveau F (2017) Neuropeptide S overcomes short term memory deficit induced by sleep restriction by increasing prefrontal cortex activity. Eur Neuropsychopharmacol 27(12): 1308–1318. https://doi.org/10.1016/j.euroneuro.2017.08.431
  48. Sportiche N, Suntsova N, Methippara M, Bashi T, Mitrani B, Szymusiak R, McGinty D (2010) Sustained sleep fragmentation results in delayed changes in hippocampal-dependent cognitive function associated with reduced dentate gyrus neurogenesis. Neuroscience 170(1): 247–258. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2010.06
  49. Yin M, Chen Y, Zheng, H, Pu T, Marshall C, Wu T, Xiao M (2017) Assessment of mouse cognitive and anxiety-like behaviors and hippocampal inflammation following a repeated and intermittent paradoxical sleep deprivation procedure. Behav Brain Res 15(321): 69–78. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2016.12.034
  50. Zamore Z, Veasey SC (2022) Neural consequences of chronic sleep disruption. Trends Neurosci 45(9): 678–691. https://doi.org/10.1016/j.tins.2022.05.007
  51. Looti Bashiyan Karabeg MM, Grauthoff S, Kollert SY, Weidner M, Heiming RS, Jansen F, Lewejohann L (2013) 5-HTT deficiency affects neuroplasticity and increases stress sensitivity resulting in altered spatial learning performance in the Morris water maze but not in the Barnes maze. PloS One 8(10): e78238. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0078238
  52. Harrison FE, Hosseini AH, McDonald MP (2009) Endogenous anxiety and stress responses in water maze and Barnes maze spatial memory tasks. Behav Brain Res 198(1): 247–251. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2008.10.015
  53. Meerlo P, Sgoifo A, Suchecki D (2008) Restricted and disrupted sleep: Effects on autonomic function, neuroendocrine stress systems and stress responsivity. Sleep Med Rev 12(3): 197–210. https://doi.org/10.1016/j.smrv.2007.07.007
  54. Украинцева ЮВ, Левкович КМ (2022) Негативное влияние нарушений сна на рабочую память может быть опосредовано изменениями углеводного обмена. Журн неврол психиатр им СС Корсакова Спецвыпуски 122(5-2): 11–17. [Ukraintseva YuV, Liaukovich KM (2022) The negative impact of sleep disorders on working memory may be mediated by changes in carbohydrate metabolism. Zhurn Nevrol I Psikhiatrii im SS Korsakova 122(5-2): 11–17. (In Russ)]. https://doi.org/10.17116/jnevro202212205211

Дополнительные файлы


© М.В. Чернышев, М.А. Гузеев, И.В. Екимова, 2023