Uniqueness and phylogenesis of the plague microbe Yersinia pestis

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The phylogenies of the plague microbe (Yersinia pestis), reconstructed on the basis of an advanced molecular genetic (MG) approach, are not congruent with the facts accumulated by classical scientific areas: ecology, biogeography, paleontology, epizootiology, and others. The MG approach cannot name the original host of the plague pathogen and reliably characterize the root of the phylogenetic tree. This deficiency is compensated by the ecologic in a broad sense (ECO) approach, which operates with such ecological, phylogeographic and biogeographic categories as geographical population, subspecies, range, ecological niche, direct kinship. Y. pestis, the “blood dweller” of warm-blooded rodent hosts, is transmitted through flea bites and is unique in the family of predominantly intestinal bacteria Yersiniaceae (Enterobacteriaceae). According to the ECO approach, its uniqueness is associated with the origin in the populations of its primary host – Mongolian marmot (Marmota sibirica) in unique circumstances – when the marmot population was infected with pseudotuberculosis not by the traditional alimentary way in grasslands, but in a traumatic way during hibernation. The identification of the original host of the plague pathogen opens up broad prospects for studying its evolutionary history (speciation and intraspecific diversification) and improving the methodology of ecologic, geographic, phylogeographic and phylogenetic studies of this especially dangerous pathogen.

About the authors

V. V. Suntsov

Institute of Problems of Ecology and Evolution named after. A.N. Severtsov RAS

Author for correspondence.
Email: vvsuntsov@rambler.ru
Russian Federation, Leninsky Prospekt, 33, Moscow, 119071

References

  1. Анисимов Н. В., Кисличкина А. А., Платонов М. Е., Евсеева Е. Е., Кадникова Л. А., Липатникова Н. А., Богун А. Г., Дентовская С. В., Анисимов А. П. О происхождении гипервирулентности возбудителя чумы // Мед. паразитол. паразит. болезни. 2016. № 1. С. 36–42.
  2. Демидова Е. К., Емельянова Н. Д. Случай выделения микроба чумы от личинок блох Oropsylla silantiewi W., инфицированных в естественных условиях // Докл. Иркутск. противочумн. ин-та. 1971. № 9. С. 231–232.
  3. Ерошенко Г. А., Батиева Е. Ф., Кутырев В. В. Палеогеномика возбудителя чумы и перспективы палеогеномных исследований на территории России // Пробл. особо опасн. инф. 2023. № 2. С. 13–28. doi: 10.21055/0370-1069-2023-2-13-28
  4. Кисличкина А. А., Платонов М. Е., Вагайская А. С., Богун А. Г., Дентовская С. В. Рациональная таксономия Yersinia pestis // Мол. генетика, микробиол. вирусол. 2019. Т. 37. № 2. С. 76–82. DOI.org/10.17116/molgen20193702176
  5. Сомов Г. П. Дальневосточная скарлатиноподобная лихорадка. М.: Медицина. 1979. 184 с.
  6. Сунцов В. В. Исключительная роль специфической блохи сурков Oropsylla silantiewi (Ceratophyllidae: Siphonaptera) в видообразовании возбудителя чумы – микроба Yersinia pestis // Паразитология. 2018а. Т. 52. № 1. С. 3–18.
  7. Сунцов В. В. Квантовое видообразование микроба чумы Yersinia pestis в гетероиммунной среде – популяциях гибернирующих сурков-тарбаганов (Marmota sibirica) // Сиб. экол. журн. 2018б. № 4. С. 381–396. doi: 10.15372/SEJ20180401
  8. Сунцов В. В. Происхождение чумы. Перспективы эколого-молекулярно-генетического синтеза // Вестник РАН. 2019. Т. 89. № 3. С. 260–269. DOI.org/10.31857/S0869-5873893260-269
  9. Сунцов В. В. Гостальный аспект территориальной экспансии микроба чумы Yersinia pestis из популяций монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) // Зоол. журн. 2020. Т. 99. № 11. С. 1307–1320. doi: 10.31857/S0044513420090160
  10. Сунцов В. В. Геномогенез микроба чумы Yersinia pestis как процесс мозаичной эволюции // Генетика. 2021а. Т. 57. № 2. С. 140–154. doi: 10.31857/S0016675821020119
  11. Сунцов В. В. Политопное видообразование микроба чумы Yersinia pestis как причина филогенетической трихотомии в географических популяциях монгольского сурка-тарбагана (Marmota sibirica) // Журн. общей биол. 2021б. Т. 82. № 6. С. 431–444. doi: 10.31857/S0044459621060075
  12. Сунцов В. В. Климатические изменения в Центральной Азии как предпосылки и триггер видообразования микроба чумы Yersinia pestis // Сиб. экол. журн. 2022а. № 4. С. 451–463 doi: 10.15372/SEJ20220406
  13. Сунцов В. В. Филогенез микроба чумы Yersinia pestis: уникальность эволюционной модели // Вестник РАН. 2022б. Т. 92. № 9. С. 860–868. doi: 10.31857/S0869587322090092
  14. Сунцов В. В. Параллелизмы в видообразовании и внутривидовой диверсификации микроба чумы Yersinia pestis // Изв. РАН. Сер. биол. 2023; 2: 115–121. doi: 10.31857/S1026347023010122
  15. Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis // PNAS. 1999. V. 96. № 24. P. 14043–14048.
  16. Achtman M., Morelli G., Zhu P., Wirth T., Diehl I., Kusecek B., Vogler A. J., Wagner D. M., Allender C. J., Easterday W. R., Chenal-Francisque V., Worsham P., Thomson N.R., Parkhill J., Lindler L. E., Carniel E., Keim P. Microevolution and history of the plague bacillus, Yersinia pestis // PNAS. 2004. V. 101. № 51. Р. 17837–17842. DOI: 10.1073_pnas.0408026101
  17. Cui Y., Yu C., Yan Y., Li D., Li Y., et al. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis // PNAS. 2013. V. 110. № 2. Р. 577–582. doi: 10.1073/pnas.1205750110
  18. Demeure C. E., Dussurget O., Fiol G. M., Guern S., Savin C., Pizarro-Cerdá J. Yersinia pestis and plague: An updated view on evolution, virulence determinants, immune subversion, vaccination, and diagnostics // Genes Immun. 2019. V. 20. № 5. Р. 357–370. DOI org/10.1038/s41435-019-0065-0
  19. Eaton K., Featherstone L., Duchene S., et al. Plagued by a cryptic clock: insight and issues from the global phylogeny of Yersinia pestis // Commun. Biol. 2023. V. 6. № 23. https://doi.org/10.1038/s42003-022-04394-6
  20. Fukushima H., Matsuda Y., Seki R., Tsubokura M., Takeda N., Shubin F. N., Paik I. K., Zheng X. B. Geographical Heterogeneity between Far Eastern and Western Countries in Prevalence of the Virulence Plasmid, the Superantigen Yersinia pseudotuberculosis-Derived Mitogen, and the High-Pathogenicity Island among Yersinia pseudotuberculosis Strains // J. Clin. Microbiol. 2001. V. 39. № 10. Р. 3541–3547. doi: 10.1128/JCM.39.10.3541–3547.2001
  21. Hinnebusch B. J., Chouikha I., Sun Y.-C. Ecological Opportunity, Evolution, and the Emergence of Flea-Borne Plague // Inf. Immun. 2016. V. 84. № 7. Р. 1932–1940 . doi: 10.1128/IAI.00188-16
  22. Klevytska A. M., Price L. B., Schupp J. M., Worsham P. L., Wong J., Keim P. Identification and Characterization of Variable-Number Tandem Repeats in the Yersinia pestis Genome // J. Clin. Microbiol. 2001. V. 39. № 9. P. 3179–3185. doi: 10.1128/JCM.39.9.3179–3185.2001
  23. Kutyrev V. V., Eroshenko G. A., Motin V. L., Nosov N. Y., Krasnov J. M., Kukleva L. M., Nikiforov K. A., Al’khova Z.V., Oglodin E. G., Guseva N. P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States // Front. Microbiol. 2018. № 9. Art. 1106. https://doi: 10.3389/fmicb.2018.01106
  24. Morelli G., Song Y., Mazzoni C. J., Eppinger M., RoumagnacP., et al. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity // Nature Genetics. 2010. V. 42. № 12. P. 1140–1145. doi: 10.1038/ng.705
  25. Owen L. A., Richards B., Rhodes E. J., Cunningham W. D., Windley B. F., Badamgarav J., Dorjnamjaa D. Relict permafrost structures in the Gobi of Mongolia: Age and significance // J. Quat. Sci. 1998. № 6. P. 539–547.
  26. Pisarenko S. V., Evchenko A.Yu., Kovalev D. A., Evchenko Y. M., Bobrysheva O. V., Shapakov N. A., Volynkina A. S., Kulichenko A. N. Yersinia pestis strains isolated in natural plague foci of Caucasus and Transcaucasia in the context of the global evolution of species // Genomics. 2021. № 113. Р. 1952–1961. DOI.org/10.1016/j.ygeno.2021.04.021
  27. Prendergast B. J., Freeman D. A., Zucker I., Nelson R. J. Periodic arousal from hibernation is necessary for initiation of immune responses in ground squirrels // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. 2002. V. 282. № 4. P. 1054–1062. doi: 10.1152/ajpregu.00562.2001
  28. Skurnik M., Peippo A., Ervela E. Characterization of the O-antigen gene cluster of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b // Mol. Microbiol. 2000. V. 37. № 2. Р. 316–330.
  29. Stenseth N. C., Taoc Y., Zhang C., Bramanti B., Büntgen U., Cong X., Cui Y., et al. No evidence for persistent natural plague reservoirs in historical and modern Europe // PNAS. 2022. V. 119. № 51. https://doi.org/10.1073/pnas.2209816119.
  30. Sun Y-C., Jarrett C. O., Bosio C. F., Hinnebusch B. J. Retracing the Evolutionary Path that Led to Flea-Borne Transmission of Yersinia pestis // Cell Host & Microbe. 2014. № 15. Р. 578–586. DOI.org/10.1016/j.chom.2014.04.003
  31. Wang X., Zhou D., Qin L., Dai E., Zhang J., Han Y., Guo Z., Song Y., Du Z., Wang Ji., Wang Ju., Yang R. Genomic comparison of Yersinia pestis and Yersinia pseudotuberculosis by combination of suppression subtractive hybridization and DNA microarray // Arch. Microbiol. 2006. № 186. Р. 151–159. doi: 10.1007/s00203-006-0129-1
  32. Wu Y., Hao T., Qian X., Zhang X., Song Y., Yang R., Cui Y. Small Insertions and Deletions Drive Genomic Plasticity during Adaptive Evolution of Yersinia pestis // Microbiology Spectrum. 2022. V. 10. № 3. e02242-21 https://doi.org/10.1128/spectrum.02242-21

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences